Les méthanogènes des ruminants comme cible du changement climatique

La réduction des concentrations atmosphériques de méthane, le gaz à effet de serre puissant mais à courte durée de vie, est essentielle pour ralentir la hausse des températures mondiales. Les bovins laitiers et de boucherie, les ruminants les plus nombreux au monde, rejettent environ 100 téragrammes (Tg) de méthane (CH4) chaque année. À l'échelle mondiale, les émissions de méthane entérique rivalisent avec celles de l'industrie pétrolière et gazière.

Une quête pour réduire les émissions de CH4 des ruminants a conduit à l'identification du 3-nitrooxypropanol (3-NOP), un additif alimentaire qui interfère spécifiquement avec l'étape finale de la méthanogenèse. L'obtention d'un produit avec un mode d'action spécifique à une enzyme n'est qu'un des nombreux efforts déployés au cours des 75 dernières années, parallèlement au développement de vaccins et d'autres additifs alimentaires, pour réduire la méthanogenèse dans le rumen et comprendre son influence sur la santé et la productivité animales. Le développement du 3-NOP, maintenant un produit commercial, illustre l'application des connaissances microbiologiques à l'atténuation des émissions de gaz à effet de serre provenant de l'agriculture. Le composé, produit par la société néerlandaise DSM, a été breveté et approuvé pour une utilisation avec des vaches laitières au Brésil, au Chili et dans l'Union européenne.

Le méthane est produit par les archées qui constituent une faible proportion (jusqu'à 4 %) de la biomasse microbienne dans le rumen. En tant que plus grand des 4 compartiments stomacaux de la vache, le rumen représente 12 à 15 % de la masse corporelle de l'animal et abrite une communauté anaérobie composée de diverses bactéries, protistes et champignons. Ces microbes dégradent et fermentent le fourrage lignocellulosique que l'animal ne peut pas digérer.

Les principaux produits de la fermentation microbienne sont constitués d'acides gras à chaîne courte, qui sont absorbés par l'animal, ainsi que de CO2 et de H2, qui sont convertis par les méthanogènes en gaz résiduaire CH4. Une partie du matériel non digéré est régurgité dans la cavité buccale, ou la bouche, où l'herbe est mâchée et avalée à nouveau. D'autres matières non digérées passent dans la caillette, où les processus digestifs des mammifères prennent le relais avant d'entrer dans le tractus intestinal inférieur.

Une vache laitière typique émet environ 160 kg de CH4 par an. Une faible proportion de CH4 (10 à 15 %) des ruminants est produite dans le tractus intestinal et sort par leurs extrémités postérieures. La majorité du CH4 (> 80%) sort de la bouche lors des éructations ou des éructations. La quantité de méthane produite dans le rumen dépend de nombreux facteurs, dont la digestibilité des aliments, la quantité totale de glucides fermentés, les ratios d'acides gras formés et les concentrations de H2.

La plupart des méthanogènes du rumen ont des métabolismes hydrogénotrophes, ce qui signifie qu'ils utilisent des électrons de H2 pour réduire le CO2 en CH4, un moyen efficace de réduire les concentrations de H2 dans le rumen. Dans une étude mondiale sur les microbiomes du rumen de 32 espèces de ruminants, 74 % des archées appartenaient à seulement 2 clades hydrogénotrophes représentant Methanobrevibacter gottschalkii et Methanobacterium ruminatium. Deux autres groupes méthanogènes connus qui produisent du CH4 à partir de composés du groupe acétate ou méthyle sont beaucoup moins abondants dans l'habitat du rumen riche en H2.

La méthanogenèse peut être considérée comme un processus symbiotique car elle fait avancer les réactions de fermentation, contribuant ainsi à la production continue d'acides gras pour l'animal. Cependant, cela représente également une perte d'énergie pour la production de lait et de viande. Les pourcentages de l'apport énergétique brut perdu par l'éructation du méthane ont été estimés à 2-12%, avec des pertes plus importantes associées aux régimes riches en fourrage. Pendant des décennies, l'amélioration de l'efficacité alimentaire a été l'objectif de la recherche sur la réduction du méthane des ruminants grâce à des modifications alimentaires. L'atténuation des gaz à effet de serre est devenue une impulsion plus forte pour réduire le méthane du bétail avec le premier rapport du Groupe d'experts intergouvernemental sur l'évolution du climat (GIEC) en 1992. Le rapport du GIEC décrit l'augmentation des concentrations atmosphériques de CH4 de 750 à 1800 parties par milliard (ppb) au cours des 100 années précédentes. années. Il a reconnu que l'augmentation de la population mondiale et la demande de protéines animales entraîneraient une augmentation de la production animale, avec 1,3 milliard de bovins estimés à l'origine de 12 % des émissions mondiales de méthane en 1995.

Plus récemment, une approche biochimique ciblée de l'inhibition du méthanogène était basée sur les structures cristallines des enzymes responsables de la production de méthane (méthyl coenzyme M réductase, ou MCR) chez les méthanogènes hydrogénotrophes comme Methanobacter thermoautotrophicum et Methanothermobacter marburgensi. Le criblage informatique a identifié un groupe de petites molécules, les acides nitrooxycarboxyliques, comme des inhibiteurs potentiels qui pourraient s'insérer dans le site actif du MCR. On a supposé que l'inactivation de l'enzyme se produisait lorsqu'un composé comme le 3-NOP s'insérait dans le site actif du MCR, inhibant sa capacité à effectuer une étape clé dans la formation de CH4. Plus précisément, le 3-NOP se lie au MCR près de la coenzyme F430, un groupe prosthétique contenant un atome Ni(I) critique. La proximité du groupe nitrate de 3-NOP est postulée pour provoquer l'oxydation de Ni(I) de sorte qu'il ne peut plus effectuer l'étape de réduction finale de la formation de CH4.

Les essais d'alimentation de 3-NOP sur des moutons, des vaches en lactation et des bovins de boucherie dans des parcs d'engraissement ont entraîné une réduction moyenne de 30 % des émissions de CH4, confirmant que le 3-NOP fonctionne in vivo. En laboratoire, cependant, l'inhibition par le 3-NOP de la croissance de différents méthanogènes dans des cultures pures varie considérablement. Des concentrations très faibles (micromolaires) empêchent la croissance de méthanogènes hydrogénotrophes comme M. ruminantium, tandis que des concentrations 100 fois plus élevées sont nécessaires pour inhiber d'autres hydrogénotrophes comme Methanomicrobiium mobile et Methanosarcina barkeri. La diversité phylogénétique et physiologique des méthanogènes peut rendre difficile le contournement de la relation symbiotique établie entre les ruminants et les archées consommateurs de H2 dans le rumen.

Le séquençage de nouvelle génération de l'ADN et de l'ARN microbiens extraits du rumen est devenu une aubaine pour une compréhension plus complète des effets du 3-NOP sur le microbiome. Parallèlement à la réduction des émissions de CH4, par exemple, une supplémentation de 60 mg de 3-NOP par kg de matière sèche d'alimentation chez les vaches laitières pendant 4 à 12 semaines a entraîné un déclin des espèces dominantes de Methanobrevibacter spp. et augmentation des Methanobacteriaceae et Methanosphaera spp. par rapport aux témoins. Étant donné que les membres non méthanogènes des microbiomes du rumen n'étaient pas significativement affectés, les altérations de la composition méthanogène par le 3-NOP semblaient expliquer les augmentations d'acide propionique (un acide gras à chaîne courte) et de H2 mesurées au cours de l'étude.

Notamment, à mesure que les méthanogènes inhibés par le 3-NOP meurent, les concentrations de H2 peuvent s'accumuler et interférer avec le flux de carbone et d'énergie avant que d'autres méthanogènes ne puissent prendre le relais. Cela peut nécessiter l'ajout d'autres accepteurs d'électrons pour favoriser une fermentation efficace. L'utilisation plus intensive du 3-NOP dépendra de son acceptation, de son coût et des recherches confirmant que la santé et la productivité des animaux ne sont pas affectées à long terme.

Plus récemment, l'alimentation des ruminants avec l'algue rouge Asparagopsis taxiformis pour réduire les émissions de méthane a attiré l'attention de l'industrie. Des études in vitro utilisant ces algues ont montré une inhibition du méthane allant jusqu'à 99% sans effets néfastes sur la santé. Le mode d'action proposé est l'introduction d'un composé bromé bioactif (bromoforme) contenu dans la biomasse d'algues, qui est un analogue du méthane halogéné qui inhibe la méthanogenèse. Dans le but spécifique de l'atténuation du changement climatique, un capital-risque considérable est dirigé vers la production d'un approvisionnement suffisant d'algues rouges dans des endroits qui réduiraient les coûts de transport.

En plus de nombreux compléments alimentaires testés pour la suppression des méthanogènes, des vaccins anti-méthanogènes ont été développés sur la base de la dominance reconnue de relativement peu d'espèces hydrogénotrophes. A cette fin, des vaccins ont été dérivés soit de cellules entières, soit de composants cellulaires de cultures mixtes de méthanogènes. Cependant, des études in vivo mesurant les émissions de méthane, principalement chez les moutons, suite à l'inoculation avec des vaccins de culture mixte ont rapporté peu ou pas de réductions, reflétant peut-être une plus grande diversité de méthanogènes. Pour relever ce défi, la réactivité croisée des anticorps à l'aide de billes d'immunocapture peut être testée in vitro avec divers méthanogènes dans les fluides du rumen avant l'essai in vivo. Pourtant, avec un manque de succès des vaccins, les modifications alimentaires restent l'approche la plus courante pour réduire le CH4.

Des tendances constantes dans l'ampleur des émissions de méthane sont observées parmi les espèces et les races de ruminants domestiques. Certaines races de bovins émettent constamment des niveaux de méthane inférieurs à d'autres, les bovins de boucherie émettant généralement moins de méthane que les vaches laitières. La preuve que la génétique de l'hôte affecte la composition du microbiome et le flux d'énergie dans le rumen conduit à des efforts qui intègrent la génétique animale et les analyses du microbiome. L'échantillonnage buccal du contenu de la salive et de la bouche est en cours d'évaluation pour les biomarqueurs qui reflètent les traits des animaux pour une collecte de données plus rapide et plus fréquente.

Dans certains pays, l'essor des systèmes de parcs d'engraissement confinés pour l'élevage et la finition des bovins a entraîné une augmentation de l'alimentation de concentrés contenant plus de glucides digestibles et plus de protéines que les fourrages à haute teneur en fourrage. Les émissions de méthane des bovins nourris avec du concentré sont inférieures à celles des bovins nourris avec une alimentation riche en fourrage grossier. La sélection génétique des bovins peut également entraîner une réduction des émissions de méthane, les mangeoires à haut rendement produisant moins de méthane que les mangeoires à faible rendement.

Cependant, l'alimentation concentrée, l'utilisation de races sélectionnées et d'additifs alimentaires ne sont pas aussi facilement mises en œuvre dans les pays en développement en raison de la moindre disponibilité des ressources et des infrastructures de recherche. Pourtant, des options sont disponibles pour les agriculteurs des pays en développement pour réduire les émissions de méthane des ruminants. L'élevage de ruminants fournit non seulement du lait et de la viande, mais fournit également un service écosystémique crucial consistant à convertir des matières cellulosiques de faible qualité en protéines de haute qualité sur des terres qui ne peuvent pas être cultivées autrement. Et, à l'avenir, il sera essentiel d'assurer un accès mondial équitable à de multiples innovations agricoles qui réduisent les émissions de méthane alors que nous cherchons à protéger la santé humaine, animale et environnementale dans le monde entier.

Marry Ann Bruns, Ph.D., l'auteur de cet article, organisera une session sur les technologies microbiennes pour atténuer les émissions de méthane », à ASM Microbe 2023 le 16 juin 2023 de 13 h 45 à 15 h 45. Intéressé par l'apprentissage vous voulez réduire ou empêcher la méthanogenèse ?