L'impact de la supplémentation en vitamine D3 sur le microbiome fécal et oral des veaux laitiers en stabulation ou au pâturage

Rapports scientifiques volume 13, Numéro d'article : 9111 (2023) Citer cet article

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La vitamine D (VitD) apparaît comme un régulateur immunitaire en plus de son rôle établi dans le métabolisme et l'homéostasie minérale. Cette étude visait à déterminer si la VitD in vivo modulait le microbiome oral et fécal chez les veaux laitiers Holstein-Friesian. Le modèle expérimental consistait en deux groupes témoins (Ctl-In, Ctl-Out) qui étaient nourris avec un régime contenant 6000 UI/Kg de VitD3 dans le lait de remplacement et 2000 UI/Kg dans l'aliment, et deux groupes de traitement (VitD-In, VitD-Out) avec 10 000 UI/Kg de VitD3 dans le lait de remplacement et 4 000 UI/Kg dans les aliments. Un groupe témoin et un groupe de traitement ont été déplacés à l'extérieur après le sevrage à l'âge d'environ 10 semaines. Des échantillons de salive et de matières fécales ont été prélevés après 7 mois de supplémentation et l'analyse du microbiome a été réalisée à l'aide du séquençage de l'ARNr 16S. L'analyse de dissemblance Bray-Curtis a identifié que le site d'échantillonnage (oral vs fécal) et le logement (intérieur vs extérieur) avaient des influences significatives sur la composition du microbiome. Les veaux logés à l'extérieur présentaient une plus grande diversité microbienne dans les échantillons fécaux d'après les mesures Observed, Chao1, Shannon, Simpson et Fisher par rapport aux veaux logés à l'intérieur (P < 0,05). Une interaction significative entre l'hébergement et le traitement a été observée pour les genres Oscillospira, Ruminococcus, CF231 et Paludibacter dans les échantillons fécaux. Les genres Oscillospira et Dorea ont augmenté tandis que Clostridium et Blautia ont diminué suite à la supplémentation en VitD dans les échantillons fécaux (P < 0,05). Une interaction entre la supplémentation en VitD et le logement a été détectée dans l'abondance des genres Actinobacillus et Streptococcus dans les échantillons oraux. La supplémentation en VitD a augmenté les genres Oscillospira, Helcococcus et réduit les genres Actinobacillus, Ruminococcus, Moraxella, Clostridium, Prevotella, Succinivibrio et Parvimonas. Ces données préliminaires suggèrent que la supplémentation en VitD modifie à la fois le microbiome oral et fécal. D'autres recherches vont maintenant être menées pour établir l'importance des altérations microbiennes pour la santé et les performances des animaux.

Les maladies infectieuses ont un impact significatif sur la durabilité économique des systèmes laitiers, et la mortalité annuelle précoce peut représenter près de 10 % des veaux en moyenne, avec des taux nettement plus élevés dans certaines exploitations agricoles1. De plus, la maladie compromet la capacité des veaux supplémentaires à atteindre les objectifs de production et à atteindre leur potentiel génétique. Les bactéries et virus respiratoires et entériques (virus respiratoire syncytial, BVD, herpesvirus, E. coli, rotavirus, Salmonella) représentent la majorité des maladies infectieuses qui affectent les jeunes veaux laitiers2,3. Un début de vie inadapté peut continuer à compromettre la productivité des bovins et contribuer à la sensibilité aux maladies plus tard dans la vie2. Par conséquent, pour répondre plus adéquatement aux besoins de bien-être des veaux laitiers en particulier, et pour réduire notre dépendance aux antibiotiques comme traitement des infections bactériennes, des efforts continus sont nécessaires pour renforcer de manière optimale la résistance naturelle aux maladies et la santé de l'animal.

Au début de la vie, les veaux comptent principalement sur leur système immunitaire inné pour se protéger contre les maladies, car le bras adaptatif de leur système immunitaire se développe progressivement jusqu'à la maturité environ 6 mois après la naissance4. L'établissement du microbiome est un contributeur clé à l'amorçage optimal du système immunitaire adaptatif et au développement de l'homéostasie. On pense que les premières cultures starter pour le développement microbien proviennent du colostrum ingéré immédiatement après la naissance, bien que des recherches plus récentes suggèrent qu'une certaine exposition peut se produire in utero5. Le nouveau-né consomme exclusivement du lait et on pense que la colonisation de l'intestin commence dans l'iléon et s'établit ensuite dans tout le vaste tractus pré-ruminant en développement6,7. La composition de la microflore intestinale a été établie chez les jeunes veaux, et une prédominance des Firmicutes a été rapportée. Cependant, des changements dynamiques considérables se produisent dans la succession microbienne à mesure que le rumen se développe et que des mécanismes de régulation homéostatique tissulaire se produisent8.

Soutenir l'établissement d'un microbiome diversifié est désormais considéré comme un élément clé pour encourager le développement optimal du système immunitaire et l'établissement optimal de l'homéostasie. En fait, on pense qu'un microbiome diversifié est une caractéristique de protection principale contre les agents pathogènes envahisseurs9, et les facteurs qui contribuent à la polarisation ou à une réduction de la diversité du microbiome (appelé dysbiose) sont un facteur de risque de maladie important. Une étude récente chez l'homme a montré que la supplémentation en vitamine D (VitD) augmentait considérablement la diversité microbienne intestinale. Plus précisément, le rapport Bacteroidetes sur Firmicutes a augmenté, ainsi que l'abondance des taxons probiotiques bénéfiques pour la santé Akkermansia et Bifdobacterium10. Le microbiome oral a reçu moins d'attention de la recherche que le microbiome intestinal, mais des études ont identifié une abondance de familles comprenant les Neisseriaceae, les Streptococcaceae et les Pasteurellaceae ainsi que les Moraxellaceae dans le microbiote oral11, mais les effets de VitD sur l'abondance relative de ces populations restent inconnus. La supplémentation en VitD peut offrir un mécanisme pour soutenir le développement du système immunitaire chez les jeunes veaux laitiers, mais le rôle de VitD dans la régulation du microbiome chez les bovins n'a pas été étudié auparavant.

VitD est un stéroïde essentiel à la vie de la plupart des mammifères. Les deux formes les plus importantes de VitD sont l'ergocalciférol (Vit D2) et le cholécalciférol (Vit D3). L'ergocalciférol est dérivé d'un stéroïde végétal, l'ergostérol, tandis que le cholécalciférol est produit dans la peau suite à une exposition aux rayons UVB du soleil12. Les bovins peuvent obtenir de la VitD par voie dermique et par des sources alimentaires (foin, ensilage, substituts de lait, etc.). La teneur en Vit D2 dans l'ensilage est souvent très variable, et l'herbe verte est une mauvaise source de Vit D2 ; ainsi, pour les ruminants au pâturage, la quasi-totalité de la VitD provient de la synthèse dermique. Bien que la vitamine D3 soit fournie dans les aliments concentrés, les différences dans les pratiques d'élevage entraînent une variation du statut VitD des bovins entre les exploitations et tout au long de l'année13.

Nos travaux ont récemment établi que les niveaux circulants de VitD sont sous-optimaux chez les veaux laitiers nés au printemps14, et que de faibles niveaux sont associés à des changements temporels importants dans l'immunité systémique, y compris les populations de cellules immunitaires et l'expression de protéines immunitaires, y compris la chimiokine, l'interleukine. 815. Par conséquent, nous avons émis l'hypothèse qu'une supplémentation en ce micronutriment modifierait de manière significative le microbiome oral et fécal des veaux laitiers Holstein-Friesian. Utilisant le même modèle de supplémentation en VitD, le but de cette étude était de caractériser les populations microbiennes présentes dans la cavité buccale et dans les fèces qui peuvent être altérées en réponse à une supplémentation alimentaire en VitD.

Les concentrations circulantes de VitD étaient significativement divergentes entre les groupes utilisés pour le séquençage du microbiome (P <0, 05, Fig. 1). Pour garantir l'absence d'impacts négatifs sur la croissance ou le bien-être des animaux, ces paramètres ont été surveillés tout au long de l'expérience. Il n'y avait pas de différence significative entre les groupes de traitement en ce qui concerne l'incidence de la maladie (P > 0,05). Bien que le groupe Ctl-Out ait montré une tendance à des poids finaux inférieurs à la fin de l'expérience, aucune différence significative dans le poids initial ou le gain de poids corporel n'a été détectée (P> 0, 05; Figure supplémentaire S1).

Concentrations circulantes de 25OHD dans le sérum de veaux Holstein-Frisons dans chaque groupe. Les boîtes à moustaches et les concentrations individuelles de veau des niveaux sériques de 25OHD chez les veaux (ng/ml) au sein de chaque groupe (n = 6) sont présentées avec une signification statistique notée *p < 0,05. Les veaux constituaient un sous-ensemble d'une étude plus vaste publiée précédemment Flores-Villalva et al.14.

Le microbiome fécal et oral du veau différait significativement (P <0, 05) sur la base de l'analyse Permanova et de la visualisation à l'aide de la matrice de distance Bray Curtis et de la mise à l'échelle multidimensionnelle (Fig. 2). En ce qui concerne la diversité alpha, les échantillons fécaux étaient plus diversifiés sur la base des mesures observées, Chao1 et Shannon par rapport aux échantillons oraux (P <0, 05) (données non présentées). La différence de composition a été encore accentuée par les différences au niveau du phylum (Fig. 3). Le microbiome fécal présentait une augmentation significative des Firmicutes (94 % contre 56 %) mais une diminution des Fusobactéries (< 1 % contre 9 %) et des Protéobactéries (< 1 % contre 23 %) par rapport au microbiome oral.

Analyse en composantes principales (PC) basée sur une mise à l'échelle multidimensionnelle et une matrice de distance Bray-Curtis. L'analyse met l'accent sur la distinction claire entre les échantillons fécaux et oraux chez les veaux Holstein-frisons. N = 22 veaux par groupe.

Composition du microbiome fécal et oral au niveau du phylum regroupé par traitement et logement. Ces données illustrent la différence entre le microbiome oral et fécal chez les veaux Holstein-Frison. N = 4–6 veaux par groupe.

Le microbiome fécal était dominé par la famille des Ruminococcaceae (> 70 % en moyenne) suivie par les Lachnospiraceae (15 %), les Clostridiaceae (3 %), les Peptostreptococcaceae (2 %) et les Rikenellaceae (1 %), le reste des familles étant observé à moins de 1 % (tableau supplémentaire S1). Au niveau du genre Oscillospira (30% en moyenne) était le genre dominant avec Faecalibacterium (11%), Dorea (10%), Ruminococcus (6%), Prevotella (5%), CF231 (5%), Clostridium (3%) et Blautia (2%) étant prédominant (tableau supplémentaire S1).

VitD n'a eu aucun impact sur les mesures de la diversité alpha dans l'étude actuelle (tableau 1). Cependant, le logement a eu un impact significatif sur la diversité bêta dans le microbiome fécal (P <0, 05) sur la base de l'analyse Permanova et grâce à la visualisation à l'aide de la matrice de distance Bray Curtis et de la mise à l'échelle multidimensionnelle (Fig. 4). Les veaux logés à l'extérieur avaient une plus grande diversité basée sur les mesures observées, Chao1, Shannon, Simpson et Fisher par rapport aux veaux logés à l'intérieur (tableau 1 ; P < 0,05).

Analyse en composantes principales (ACP) basée sur une mise à l'échelle multidimensionnelle et une matrice de distance Bray-Curtis. L'analyse illustre la différence entre les veaux hébergés à l'intérieur et à l'extérieur dans des échantillons prélevés à partir de matières fécales de veaux Holstein–Friesian. N = 12 veaux par groupe.

Les effets significatifs sur l'analyse de l'abondance différentielle dans les échantillons fécaux sont présentés dans le tableau 2, tandis que les résultats complets de l'analyse sont présentés dans le tableau supplémentaire S1. Il n'y a eu aucun impact significatif de la supplémentation en VitD, ni aucune interaction entre la supplémentation en VitD et le type de logement sur le microbiome fécal au niveau du phylum ou de la famille (tableau supplémentaire S1). Les familles Peptostreptococcaceae, Rikenellaceae et Ruminococcaceae ont augmenté chez les veaux gardés à l'extérieur tandis que les veaux hébergés à l'intérieur avaient augmenté Lachnospiraceae et Prevotellaceae (tableau 2; P <0, 05).

Il y avait une interaction entre l'hébergement et le traitement pour les genres Ruminoccocus, CF231 Paludibacter et Oscillospira (Tableau 2 ; P < 0,05). Il y avait une interaction entre l'hébergement et le traitement pour le genre Ruminococcus avec une supplémentation en VitD augmentant Ruminococcus à l'extérieur alors qu'aucun effet n'a été identifié pour les veaux hébergés à l'intérieur. Il y avait une interaction entre le logement et le traitement pour le genre CF231, la supplémentation en VitD augmentant le CF231 dans le logement intérieur tandis que la supplémentation en VitD diminuait ce genre lorsque les veaux étaient à l'extérieur. Il y avait une interaction entre le logement et le traitement pour le genre Paludibacter sans effet identifié chez les veaux hébergés à l'intérieur tandis que la supplémentation en VitD à l'extérieur réduisait significativement Paludibacter. Il y avait une plus grande réponse à la supplémentation en VitD pour le genre Oscillospira pour les veaux hébergés à l'intérieur par rapport aux veaux à l'extérieur où la supplémentation n'avait aucun effet. Quel que soit le type de logement, les genres Dorea ont augmenté tandis que Clostridium et Blautia ont diminué après la supplémentation en VitD (P < 0,05). Les veaux gardés à l'intérieur présentaient une augmentation de Faecalibacterium, Blautia, Prevotella et Succinivibrio tandis que le 5-7N15 était réduit par rapport aux veaux hébergés à l'extérieur (P < 0,05).

Le microbiome buccal était composé de Ruminococcaceae (32 %), de Pasteurellaceae (17 %), de Lachnospiraceae (10 %), de Fusobacteriaceae (6 %), de Leptotrichiaceae (5 %), de Neisseriaceae (3 %), de Moraxellaceae (2 %), de Peptostreptococcaceae (2 %). %), Clostridiaceae (2%), Tissierellaceae (2%), Flavobacteriaceae (2%), Mycoplasmataceae (2%) et Weeksellaceae (2%) (valeurs moyennes à partir des données présentées dans le tableau supplémentaire S3). Au niveau du genre, le microbiome oral était composé d'Actinobacillus (19%), de Fusobacterium (12%), de Moraxella (5%), de Ruminococcus (4%), de Faecalbacterium (4%), de Clostridium (4%), d'Oscillospira (4%) , Dorea (3%), Ornithobacterium (3%), Helococcus (2%) et Blautia (1%) avec d'autres genres identifiés à moins de 1% d'abondance.

Les mesures de diversité n'ont pas été impactées dans les échantillons oraux (tableau supplémentaire S2). Les effets significatifs sur l'analyse de l'abondance différentielle dans les échantillons oraux sont présentés dans le tableau 3, tandis que les résultats complets de l'analyse sont présentés dans le tableau supplémentaire S3. Il y avait une interaction entre le traitement et le logement pour les phylums Firmicutes et Proteobacteria (P < 0,05). La supplémentation en VitD a diminué les Firmicutes chez les veaux hébergés à l'intérieur tandis que les Firmicutes ont augmenté lorsque les veaux étaient à l'extérieur. Il y avait une interaction entre le traitement et le logement pour le phylum des protéobactéries avec une supplémentation en VitD augmentant les protéobactéries à l'intérieur alors qu'aucun effet n'a été identifié à l'extérieur. Les veaux supplémentés en VitD présentaient une augmentation des Bacteroidetes par rapport aux veaux qui n'avaient pas reçu de VitD supplémentaire (P < 0,05). Les phylums Fusobacteria et Actinobacteria ont été réduits tandis que les Tenericutes et les Cyanobacteria ont augmenté chez les veaux à l'extérieur par rapport aux veaux hébergés à l'intérieur (tableau 3).

Il existe une interaction entre traitement et logement sur les familles Pasteurellaceae, Lachnospiraceae, Streptococcaceae et Neisseriaceae (Tableau 3). La supplémentation en VitD à l'intérieur a augmenté les Pasteurellaceae dans une plus grande mesure que les veaux à l'extérieur. La supplémentation en VitD à l'intérieur a diminué les Lachnospiraceae alors qu'aucun effet n'a été identifié à l'extérieur. Il y a eu une interaction entre la supplémentation en VitD et le logement sur la famille des Streptococcaceae qui a été augmentée chez les veaux hébergés à l'intérieur et réduite chez les veaux à l'extérieur. La supplémentation en VitD a diminué la famille des Neisseriaceae chez les veaux à l'extérieur alors que ce genre n'était pas affecté lorsque les veaux étaient à l'intérieur. La supplémentation en VitD a augmenté la famille des Flavobacteriaceae tandis que les Leptotrichiaceae et les Moraxellaceae étaient plus faibles chez les veaux qui n'ont pas reçu de VitD (P < 0,05; Tableau 3). Lors de la comparaison des veaux hébergés à l'extérieur et des veaux hébergés à l'intérieur, les Leptotrichiaceae, Fusobacteriaceae, Weeksellaceae, Corynebacteriaceae étaient plus élevées chez les veaux hébergés à l'intérieur, tandis que les Mycoplasmataceae étaient réduites par rapport aux veaux du groupe extérieur VitD (P <0, 05; Tableau 3).

Il y avait une interaction entre la supplémentation en VitD et le logement dans l'abondance des genres Actinobacillus, Streptococcus et Dorea (P < 0,05 ; Tableau 3). La supplémentation à l'intérieur a augmenté Actinobacillus dans une plus grande mesure que lorsque les veaux étaient à l'extérieur (P < 0,05). L'interaction entre la supplémentation en VitD et le logement pour le genre Streptococcus a indiqué que la supplémentation augmentait le nombre de Streptococcus dans le logement intérieur alors qu'il n'y avait aucun effet lorsque les veaux étaient à l'extérieur. Dans le cas de Dorea, la supplémentation en VitD a réduit le genre à l'intérieur alors qu'elle a été augmentée chez les veaux à l'extérieur (P < 0,05). La supplémentation en VitD a réduit les genres Ruminococcus, Moraxella, Succinivibrio, Prevotella et Clostridium tandis que Flavobacterium a augmenté quel que soit le type de logement (P < 0,05 ; Tableau 3). Lorsque l'on compare les veaux hébergés à l'extérieur et à l'intérieur, les veaux à l'extérieur avaient plus de Moraxella, Flavobacterium, Sphingomonas, Oscillospira tandis que les veaux à l'intérieur avaient plus de Streptococcus, Fusobacterium, Ruminococcus et Ornithobacterium (P < 0,05 ; Tableau 3).

Une VitD adéquate est désormais considérée comme vitale pour une santé optimale, les recherches identifiant des associations importantes entre la concentration sanguine de 25OHD et la fonction immunitaire. VitD agit comme un activateur du système immunitaire inné pour améliorer la réponse à l'infection. VitD stimule la capacité microbicide des cellules innées contre les agents pathogènes en favorisant l'expression de protéines antimicrobiennes, en abaissant la concentration en ions intracellulaires et en améliorant l'autophagie16,17. Nous avons récemment montré comment la VitD exogène favorise la destruction des mycobactéries dans les cellules sanguines périphériques des veaux18. De plus, VitD régule l'activité du système immunitaire adaptatif, avec des effets communément décrits comme une inhibition de la réponse Th1 et une promotion de la différenciation des cellules Th2. Par conséquent, VitD limite le développement d'une réponse inflammatoire excessive19. Les taux circulants de VitD chez les veaux laitiers nés au printemps sont déficients à la naissance et sous-optimaux jusqu'à environ 5 mois de vie14,20. De plus en plus d'associations sont établies entre le microbiome et la santé de l'hôte chez les veaux21 et en raison du lien intrinsèque entre la fonction immunitaire et le microbiome, l'influence de la supplémentation en VitD sur le microbiome du veau mérite une exploration plus approfondie. Nos travaux antérieurs ont constitué une base importante dans la caractérisation du développement du microbiome lié à l'âge8 et nous identifions ici la diversité et les changements de composition associés à la supplémentation en VitD. L'association entre VitD et le microbiome a fait l'objet de plusieurs études récentes (telles que revues par Tangestani et al.22). Bien que les mécanismes des effets fassent l'objet d'analyses en cours, il a été suggéré que VitD pourrait réguler à la hausse l'expression du peptide de défense de l'hôte dans l'intestin et modifier l'expression des protéines des jonctions serrées via la modulation du VDR qui est largement exprimé dans les tissus intestinaux10. Par conséquent, le but de cette étude était de caractériser les populations microbiennes présentes dans la cavité buccale et dans les fèces qui peuvent être altérées en réponse à une supplémentation alimentaire en VitD dans deux conditions de logement différentes.

Dans cette étude, les Firmicutes représentaient plus de 90 % du microbiome fécal tandis que le microbiome oral était composé d'environ 55 % de Firmicutes, d'environ 20 % de Protéobactéries, d'environ 10 % de Fusobactéries et d'environ 5 % de Bacteroidetes. Cela concordait en partie avec les découvertes précédentes où Firmicutes était l'embranchement dominant dans les échantillons fécaux de veaux8,11. Dans l'étude de Klein-Jöbstl, et al.23 Ruminococcaceae était la famille dominante dans le microbiome fécal des vaches, ce qui est en accord avec l'étude actuelle. Cependant, dans l'étude de Barden et al.11, les protéobactéries étaient les phylums les plus abondants dans les échantillons oraux alors qu'ici les Firmicutes étaient les plus abondants. Des similitudes existent également entre l'ensemble de données actuel et les études précédentes, car les familles comprenant les Pasteurellaceae et les Moraxellaceae étaient également très abondantes dans les échantillons oraux de veau11. Dans l'étude d'Owens et al.24, les protéobactéries dominaient le microbiome oral alors que les Bacteroidetes dominaient le microbiome fécal des veaux. L'âge des veaux est probablement un facteur important contribuant à la divergence entre les rapports dans la littérature avec un échantillonnage variant de 28 jours d'âge11 à 60 jours d'âge24 et l'étude actuelle où les veaux étaient âgés de 230 jours.

Il y avait plusieurs changements intéressants associés à VitD sur le microbiome fécal et en particulier des effets qui différaient selon le type de logement. Il y avait une plus grande réponse à la supplémentation en VitD pour le genre Oscillospira pour les veaux hébergés à l'intérieur par rapport aux veaux hébergés à l'extérieur où la supplémentation n'avait aucun effet. La tendance inverse a été identifiée pour Ruminococcus avec une supplémentation en VitD ayant un effet lorsque les veaux étaient à l'extérieur mais pas à l'intérieur. Oscillospira dégrade les parois cellulaires des plantes et augmente lors de l'alimentation avec du fourrage frais25,26,27. Auparavant, il a été démontré qu'Oscillospira était plus abondant chez les bouvillons au pâturage que chez les bouvillons à l'intérieur27. Lorsque le régime alimentaire est passé du pâturage à l'alimentation en intérieur, l'abondance d'Oscillospira a diminué, ce qui met en évidence un lien clair avec le pâturage dans les pâturages27. Cela explique alors la différence entre les veaux hébergés à l'intérieur et à l'extérieur par rapport au microbiome qui est probablement lié aux différences dans l'alimentation proposée. Dans le cas de Ruminococcus, ce genre n'a pas été impacté en intérieur mais a augmenté de plus de 6% en extérieur suite à une supplémentation en VitD. Ruminococcus a une fonctionnalité similaire à Oscillospira et est impliqué dans la dégradation des fourrages. Au sein de l'embranchement des Firmicutes et de la famille des Lachnospiraceae, Dorea a été augmentée quel que soit le type de logement tandis que Blautia a été réduite. Dorea est active dans la dégradation de la cellulose et de l'hémicellulose et a été attribuée à une amélioration de la santé intestinale chez les ruminants nouveau-nés et à une augmentation de l'ADG28,29,30. Blautia est corrélé à la production de propionate après la fermentation de l'amidon et a également été associé à une amélioration de l'ADG chez les veaux31,32. Le genre Clostridium a également été réduit suite à la supplémentation en VitD. Clostridium contient des espèces qui causent des maladies chez les veaux, en particulier C.perfringens et C.difficile33. Ces changements suggèrent des impacts globalement positifs sur le microbiome intestinal suite à la supplémentation en VitD.

Des différences taxonomiques sont associées à la supplémentation en VitD dans cette étude, mais la raison de l'interaction entre VitD et le microbiome n'est toujours pas claire. Bien qu'il ne soit pas encore entièrement confirmé, il semble que les effets sur le microbiome dans cette étude ne soient pas une influence directe mais plutôt une action suite à l'absorption du micronutriment. Il a été précédemment établi que la VitD était stable dans le rumen sans détection de dégradation et avec une absorption dans l'intestin grêle dans des études antérieures34. De plus, VitD n'a pas eu d'impact sur les paramètres de fermentation du rumen dans une étude in vitro sur des vaches35. Cela suggère que l'influence de VitD sur le microbiome se produit potentiellement par la modification de l'hôte, probablement par l'interaction entre le microbiome et l'hôte au niveau de l'épithélium intestinal. Cette influence de VitD sur l'hôte, en particulier l'immunité de l'hôte a été soulignée avec une étude menée sur le même groupe de veaux14. Les veaux supplémentés en VitD3 à l'intérieur avaient moins de neutrophiles, d'éosinophiles et de basophiles circulants que les veaux nourris témoins14. Auparavant, la génétique de l'hôte a été établie pour influencer le microbiome des ruminants, car Roseburia et Oscillospira étaient associés à des SNP régulant l'immunité et le métabolisme de l'hôte, liant une voie potentielle pour le VitD dans cette étude pour influencer le microbiome36. Dans cette étude, les veaux ont été soit élevés à l'intérieur sur de l'ensilage d'herbe, soit à l'extérieur sur des pâturages. Cela pourrait expliquer les différences d'impact de la VitD car les pratiques d'élevage sont connues pour influencer le métabolisme de la VitD37. En effet, dans des études sur l'homme et la souris, un lien a été établi entre VitD et le microbiome38,39. Il est intéressant de noter que deux familles (Ruminococcaceae et Lachnospiraceae) qui étaient plus élevées chez les souris de type sauvage que chez les souris qui ne peuvent pas produire de 1,25(OH)2D340 ont également été touchées par la VitD dans la présente étude. Des recherches supplémentaires devront être menées pour mieux comprendre ce lien, notamment en prélevant directement dans les différentes régions du tube digestif plutôt qu'en utilisant des échantillons fécaux comme proxy.

Dans les échantillons oraux, au sein du phylum Proteobacteria, il y avait une interaction entre la supplémentation en VitD et le logement sur le genre Actinobacillus, la VitD augmentant ce taxon de 15 % à l'intérieur mais seulement de 6 % à l'extérieur. Dans le même phyla, Moraxella et Succinivibrio ont été réduits après la supplémentation en VitD, quel que soit le logement. Plusieurs espèces d'Actinobacillus sont associées à l'origine de la maladie Actinobacillose (langue de bois), de sorte que l'augmentation de ce taxon suite à la supplémentation en VitD est surprenante en raison des liens entre VitD et l'amélioration de la santé animale. En revanche, les genres Moraxella et Succinivibrio ont été réduits après la supplémentation en VitD. Moraxella est liée aux infections oculaires par Moraxella Bovis41. Dans le phylum Firmicutes et l'Ordre Clostridia, plusieurs genres ont été influencés par VitD. Il y avait une interaction entre le logement et VitD sur le genre Dorea qui a été réduite chez les veaux hébergés à l'intérieur mais a augmenté à l'extérieur, ce qui diffère de l'effet observé dans les fèces où la supplémentation a augmenté le genre Dorea à l'intérieur et à l'extérieur. Un effet qui pourrait être bénéfique est la réduction du genre Clostridium qui a été réduit suite à la supplémentation en VitD. Clostridium est un genre connu pour contenir un certain nombre d'espèces qui causent des maladies chez les veaux, en particulier C.perfringens et C.difficile33. Fait intéressant, Clostridium a également été réduit dans les échantillons fécaux. Cependant, contrairement à la réduction de Clostridium, le genre Streptococcus a augmenté suite à la supplémentation en VitD. Streptococcus est un genre connu pour contenir un certain nombre de bactéries pathogènes telles que Streptococcus bovis42, donc encore une fois, le fait que VitD augmente ce genre est surprenant. Des recherches supplémentaires doivent être menées pour examiner l'influence de ces changements identifiés sur le veau.

Bien que l'objectif principal de cette étude soit d'évaluer l'impact de la supplémentation en VitD dans deux types de logement différents (intérieur vs extérieur), il est également intéressant de comparer le microbiome des veaux nourris à l'intérieur et à l'extérieur, indépendamment de la supplémentation. L'analyse de la diversité bêta est utilisée pour déterminer les différences de composition entre les types d'échantillons et a indiqué une distinction claire entre le type de logement dans les échantillons fécaux, mais aucune différence dans les échantillons oraux. De nombreux facteurs pourraient en fait être à l'origine de cette différence entre les veaux hébergés à l'intérieur et les veaux à l'extérieur qui pourraient influencer le microbiome. Les groupes intérieurs et extérieurs ont été gérés de la même manière jusqu'au sevrage à environ J70. Après cette période, le groupe d'intérieur est resté à l'intérieur et a été nourri à volonté d'ensilage d'herbe et de foin tandis que l'autre groupe a été déplacé à l'extérieur et s'est vu offrir de l'herbe pâturée. Ces différences alimentaires sont probablement le facteur dominant des altérations du microbiome identifiées. Des différences de diversité alpha ont été identifiées dans les échantillons fécaux, les veaux hébergés à l'extérieur ayant une diversité accrue sur la base de toutes les mesures de diversité examinées sans différence dans les échantillons oraux. Fait intéressant, cela indique des changements substantiels dans l'abondance, la richesse et la régularité des taxons. Une diversité bactérienne accrue est associée à une résistance accrue aux influences environnementales43 et à une meilleure santé intestinale44. Comme l'effet du logement n'était pas l'objectif principal de cette étude, plusieurs facteurs n'ont pas été contrôlés, tels que l'alimentation et l'environnement, qui pourraient avoir un impact sur le microbiome, mais une future étude plus détaillée est nécessaire pour établir l'influence du type de logement sur le microbiote du veau. De plus, les poids finaux des veaux de chaque groupe suggèrent que les veaux Ctl-Out ont un poids corporel inférieur, bien que cette différence ne soit pas significative. Il sera pertinent pour les études futures d'examiner si la supplémentation en VitD favorise la croissance des veaux dans une plus grande cohorte de veaux.

La mortalité et la morbidité néonatales restent un problème important pour l'industrie laitière3 et les systèmes de gestion doivent s'adapter pour réduire le bien-être négatif et les pratiques dépendantes des antibiotiques. Les stratégies nutritionnelles visant à soutenir le développement optimal du système immunitaire peuvent être très prometteuses pour réduire ces pertes, en particulier chez les veaux laitiers élevés de manière intensive. Plusieurs facteurs sont connus pour réguler la synthèse cutanée de VitD3, notamment la latitude, l'altitude et le temps d'exposition au soleil45. Ici, cette analyse préliminaire suggère que la supplémentation en VitD modifie de manière significative le microbiome chez les veaux. Le rôle antimicrobien et immunorégulateur de VitD peut offrir un complément peu coûteux et efficace pour stimuler la fonction immunitaire chez le veau46 et l'impact sur le microbiome oral et fécal dans cette étude offre un domaine intrigant pour une enquête plus approfondie sur la fermentation, la digestibilité des nutriments et la santé. Ces altérations des populations microbiennes peuvent aider à augmenter la résistance aux maladies chez les veaux laitiers.

Les animaux utilisés dans cette étude faisaient partie de l'étude décrite par Flores-Villalva et al.14 et sont brièvement décrits ci-dessous. Quarante-huit taurillons Holstein–Friesian d'un poids moyen de 42 kg issus d'un même élevage, nés entre février et mars 2020 ont été enrôlés dans l'expérimentation. L'expérience était une conception en blocs complets randomisés avec un arrangement factoriel deux par deux des traitements, avec des veaux assignés au hasard à l'un des 4 traitements (n = 12). Les traitements ont été organisés selon un plan factoriel avec deux régimes de vitamine D3 (Ctl et VitD) et deux conditions d'accès à la lumière du soleil (intérieur = In ou extérieur = Out). Un substitut de lait commercial (MR) avec 6000 UI/kg de VitD3 et une pastille commerciale avec 2000 UI/kg de VitD3 ont été utilisés pour les régimes Ctl. Pour les régimes VitD3, le MR et le culot ont été complétés avec VitD3 pour atteindre 10 000 UI/kg et 4 000 UI/kg de VitD3, respectivement. Par conséquent, les quatre traitements avec 12 veaux chacun étaient : Ctl-In : Intérieur et 6 000 UI/Kg en MR + 2 000 UI/Kg de VitD3 dans l'aliment ; VitD-In : Intérieur et 10 000 UI/Kg en MR + 4 000 UI/Kg de VitD3 dans l'alimentation ; Ctl-Out : Extérieur et 6000 UI/Kg en MR + 2000 UI/Kg de VitD3 dans l'aliment ; VitD-Out : Extérieur et 10 000 UI/Kg en MR + 4 000 UI/Kg de VitD3 dans l'alimentation. Le lait de remplacement a été administré jusqu'au sevrage, après quoi la supplémentation a été fournie dans l'aliment seul. L'analyse de la composition du lait de remplacement commercial et des granulés commerciaux est fournie dans les données supplémentaires. Les traitements post-sevrage ont été donnés du jour 70 au jour 230 à la fin de l'essai. Les veaux ont été pesés au début de l'expérience et par la suite au jour 70, j130, j160 et j230. Au début de l'expérience, une injection unique de 50 000 UI de VitD3 a été administrée par voie sous-cutanée à tous les veaux, à l'exception de Ctl-In, qui a reçu une injection de véhicule avec de l'éthanol. La VitD3 a été préparée à partir d'un concentré de poudre sèche (Rovimix D3 500, DSM Nutritional Products) contenant 500 000 UI par gramme de VitD3 en ajoutant 0,5 g du concentré à de l'eau distillée. Les suppléments ont été préparés frais chaque semaine et conservés à 4 °C. Des suppléments ont été ajoutés une fois par jour au MR et recouverts sur les pastilles après le sevrage.

Tous les veaux ont été logés en groupe au Teagasc Animal and Bioscience Research Centre, Co. Meath, Irlande. Après le sevrage à 70 jours, les groupes extérieurs moyens (Ctl-Out, VitD-Out) ont été déplacés vers des zones de pâturage et pâturés en rotation de mai à octobre. Des groupes indoor (Ctl-In, VitD-In) ont été maintenus en confinement pendant la durée de l'essai et se sont vus proposer du foin et de l'ensilage ad libitum. L'analyse des concentrations sériques de 25OHD a été effectuée dans le cadre d'une étude précédente14. Au cours de l'expérience, des signes de maladie respiratoire ou gastro-intestinale ont été enregistrés ; cependant, aucune différence entre les groupes n'a été observée. Un veau a été perdu mais cela n'était pas lié aux traitements expérimentaux. Le poids de chaque veau a été enregistré à la naissance et à la fin de l'essai et il est présenté dans la figure supplémentaire S1.

Pour examiner l'impact de la supplémentation en VitD3 et du type de logement sur le microbiome, des écouvillons ont été prélevés dans la région buccale de la bouche et du rectum après 230 jours de supplémentation sur six veaux par groupe de traitement. Les écouvillons ont été insérés dans la bouche ou le rectum, tournés trois fois dans le sens des aiguilles d'une montre et stockés dans des tubes contenant du tampon PBS et transférés dans de la neige carbonique. Ensuite, les écouvillons ont été stockés à - 80 ° C jusqu'à l'analyse.

L'extraction de l'ADN bactérien des écouvillons fécaux et oraux et le séquençage ultérieur à haut débit de la région hypervariable V3-V4 du gène bactérien de l'ARNr 16S ont été réalisés sur une plateforme Illumina MiSeq selon leurs protocoles standard (Eurofins Genomics, Ebersberg, Allemagne) et comme décrit précédemment47. La région V3 – V4 a été amplifiée par PCR avec des amorces universelles prenant des adaptateurs comprenant des séquences nucléotidiques pour les amorces d'index direct et inverse. La purification des amplicons a été réalisée avec des billes AMPure XP (Beckman Coulter, Indianapolis, IN, USA) et préparée pour la PCR d'index à l'aide d'amorces d'index Nextera XT (Illumina, San Diego, CA, USA)48. L'étape de purification a été répétée sur les échantillons indexés à l'aide de billes AMPure XP et évaluée à l'aide d'un analyseur de fragments (Agilent, Santa Clara, CA, USA). Suite à cette étape, un pool a été constitué en utilisant des quantités égales de chaque échantillon expérimental. La bibliothèque a ensuite été analysée à l'aide du kit d'ADN Bioanalyzer 7500 (Agilent) et séquencée à l'aide de la chimie V3 – V4 (2 lectures appariées de 300 pb).

Quantitative Insights into Microbial Ecology (Qiime) a été utilisé pour examiner les données de séquençage49. Les amorces de séquençage ont été supprimées à l'aide du package cutadapt et les lectures d'extrémité appariées résultantes ont été fusionnées à l'aide de la fonction de lecture d'extrémité appariée dans Qiime en utilisant les critères standard. Le démultiplexage des lectures brutes appariées s'est fait via la fonction de bibliothèques divisées et le filtrage de la qualité a été effectué en utilisant les paramètres QIIME par défaut. Seules les lectures ne contenant aucun caractère ambigu, aucune correspondance de code-barres non exacte, une longueur de séquence > 225 nucléotides et un score de qualité de lecture > 27 ont été retenues. La fonction uclust de Qiime a été utilisée pour sélectionner les OTU sur la base d'une similarité de séquence de 97 %. Les singletons ont été supprimés, car seuls les OTU qui étaient présents au niveau d'au moins deux lectures dans plus d'un échantillon ont été conservés tandis que les séquences chimériques ont été supprimées à l'aide de ChimeraSlayer50,51. La base de données GreenGenes a attribué les OTU à différents niveaux taxonomiques. Une combinaison de la table OTU mormalisée, des données phénotypiques expérimentales et de l'arbre phylogénétique a été combinée pour produire l'objet phyloseq pour une analyse plus approfondie (http://www.r-project.org; version 3.5.0, consultée le 25 mars). La dynamique de richesse et de diversité du microbiote a été calculée avec les indices observés, Chao1, Shannon, Simpson et Fisher. Les indices de diversité de Simpson et Shannon tiennent compte à la fois des paramètres de richesse et d'uniformité. Les mesures de diversité bêta sont une mesure de la séparation de la structure phylogénétique de l'OTU dans un échantillon par rapport à tous les autres échantillons. Cela a été estimé en normalisant les données afin que le nombre de caractéristiques taxonomiques soit comparable entre les échantillons. Plusieurs métriques de distance ont été considérées, afin de calculer la matrice de distance des différentes méthodes de réduction multidimensionnelle. Celles-ci comprenaient la distance UniFrac pondérée/non pondérée et les mesures de distance non phylogénétiques (c.-à-d. Bray-Curtis, divergence Jensen-Shannon et euclidienne) en utilisant phyloseq dans R52,53. Des tests d'abondance différentielle ont été effectués sur des tables extraites de l'objet phyloseq au niveau du phylum, de la famille et du genre. Les données ont été analysées à l'aide de la procédure PROC Glimmix dans le logiciel d'analyse statistique (SAS) 9.4 (SAS, 2013). Le modèle a évalué les principaux effets du traitement (Ctrl vs. VitD) et du logement (Indoor vs. Outdoor) et leur interaction associée avec le veau individuel étant l'unité expérimentale. 6 veaux par groupe de traitement ont été utilisés pour l'analyse statistique des abondances bactériennes relatives à l'exception du groupe VitD-In dans les échantillons oraux qui ne contenaient que quatre échantillons en raison d'un ADN inadéquat dans les écouvillons. Les résultats sont présentés en utilisant les valeurs P ajustées de Benjamini-Hochberg (BH).

Toutes les procédures expérimentales ont été approuvées par le comité d'éthique de Teagasc (TAEC237-2019) et ont été menées sous la licence expérimentale (AE19132/P105) de l'Autorité de réglementation des produits de santé conformément à la loi sur la cruauté envers les animaux (Irlande 1876) et la directive de la Communauté européenne 2010/63/UE. Les rapports dans le manuscrit suivent les recommandations des directives ARRIVE.

Les données de séquence du gène de l'ARNr 16S ont été déposées dans l'European Nucleotide Archive (ENA) sous le numéro d'accès à l'étude PRJEB56677.

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Le financement de l'étude a été fourni via une subvention de la Science Foundation Ireland à Kieran Meade (17/CDA/4717). SFV reconnaît également Conacyt Mexico pour la bourse de doctorat fournie.

École d'agriculture et des sciences alimentaires, University College Dublin, Belfield, Dublin 4, Irlande

S. Vigors, S. Flores-Villalva & KG Meade

CENID Physiologie, INIFAP, Querétaro, Mexique

S. Flores-Villalva

Conway Institute of Biomolecular and Biomedical Research, University College Dublin, Belfield, Dublin 4, Irlande

KG Meade

Institute of Food and Health, University College Dublin, Belfield, Dublin 4, Irlande

S. Vigors et KG Meade

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Conception et conception de l'étude, conception des expériences : SFV, SV et KM Réalisation des expériences : SFV et SV Analyse des données : SV Rédaction et édition de l'article : SFV, SV et KM Interprétation des résultats : tous les auteurs. Tous les auteurs ont lu et approuvé le manuscrit final.

Correspondance avec KG Meade.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Vigors, S., Flores-Villalva, S. & Meade, KG L'impact de la supplémentation en vitamine D3 sur le microbiome fécal et oral des veaux laitiers à l'intérieur ou au pâturage. Sci Rep 13, 9111 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-34840-2

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Reçu : 19 octobre 2022

Accepté : 09 mai 2023

Publié: 05 juin 2023

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-023-34840-2

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