Émergence de Mycobacterium orygis

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Une tuberculose causée par Mycobacterium orygis a été détectée chez 2 cerfs tachetés d'une réserve faunique de l'ouest de l'Inde et un bison indien d'un parc national du centre de l'Inde. Une surveillance à l'échelle nationale est nécessaire de toute urgence pour clarifier l'épidémiologie du complexe Mycobacterium tuberculosis à l'interface homme-bétail-faune.

La tuberculose (TB) causée par Mycobacterium orygis a été signalée chez les humains, les bovins et, rarement, les animaux sauvages en Inde (1–3). Nous rapportons 3 cas de tuberculose associée à M. orygis chez des animaux sauvages parmi 85 décès inexpliqués dépistés dans le cadre d'enquêtes sur la maladie de février 2016 à mars 2020, qui ont également révélé des cas de bronchopneumonie suppurée (n = 32), de tuberculose causée par M. tuberculosis ou M. bovis (n = 29), pneumonie vermineuse (n = 9), granulomes fongiques (n = 6) et néoplasmes (n = 6).

En février 2016, deux cerfs tachetés adultes en liberté (un mâle [cas 1] et une femelle [cas 2]) ont été retrouvés morts dans le Girnar Wildlife Sanctuary, Gujarat, dans l'ouest de l'Inde. L'autopsie a révélé des nodules jaune pâle non uniformes, multifocaux et coalescents incrustés dans le parenchyme des poumons avec un matériau blanc jaunâtre caséifié et des ganglions lymphatiques hépatiques et mésentériques hypertrophiés avec des nodules de surface. En janvier 2017, un bison mâle adulte émacié (cas 3) a été retrouvé mort dans le parc national de Bandhavgarh, dans le Madhya Pradesh, dans le centre de l'Inde. Semblable au cerf, le bison présentait des nodules caséeux blancs de taille variable sur la plèvre viscérale, le parenchyme pulmonaire superficiel et les ganglions lymphatiques pulmonaires.

Pour étudier l'agent causal, les tissus des poumons, du foie et des ganglions lymphatiques ont été prélevés sur de la glace et du formol tamponné neutre à 10 % et traités pour l'histopathologie, la coloration de Ziehl-Neelsen et l'isolement de la culture. L'examen histopathologique de ces tissus a révélé de gros granulomes avec une nécrose caséeuse étendue et de multiples zones calcifiées entourées de cellules épithélioïdes, de lymphocytes, de cellules géantes et de fibroblastes (plus abondants dans le cas 3). Les bacilles acido-résistants étaient abondants (50–75/champ d'immersion dans l'huile), à ​​la fois extracellulairement et dans les macrophages. Nous avons cultivé tous les échantillons en triple exemplaire dans un milieu Löwenstein – Jensen avec du glycérol et dans un milieu Löwenstein – Jensen avec du pyruvate de sodium, ce qui a révélé des colonies humides, lisses et granuleuses (4). Le criblage primaire des isolats bactériens par PCR multiplex à tube unique ciblant l'ARNr 16S, spécifique du genre Mycobacterium, et les gènes MPB70, spécifiques des membres de MTBC, a confirmé que les isolats étaient MTBC (5). Nous avons effectué une PCR supplémentaire sur les échantillons MTBC positifs pour déterminer la présence ou l'absence de régions génomiques de différence (RD4 et RD9) à l'aide d'amorces publiées (6) ; ce test a indiqué l'absence de RD9 et la présence de RD4, excluant ainsi la possibilité de M. tuberculosis, M. canetti, M. bovis ou M. bovis BCG dans les 3 cas.

Pour déterminer les espèces exactes de MTBC impliquées et leurs similitudes génétiques avec les souches affectant le bétail et les humains circulant en Inde, nous avons effectué un séquençage apparié du génome entier sur la plateforme Illumina MiSeq (https://www.illumina.com). La présence de marqueurs génétiques standard pour M. orygis (RD1, RD4 et Rv044c) et l'absence de RD9 et RD12 ont confirmé nos séquences comme M. orygis. Nous avons soumis les données du génome entier générées à la base de données National Center for Biotechnology Information Sequence Read Archive sous les numéros d'accès. SRX15482219 (cas 1), SRX6969199 (cas 2) et SRX6969201 (cas 3).

Chiffre

Chiffre. Phylogénie d'isolats sauvages de Mycobacterium orygis nouvellement séquencés provenant de 3 animaux sauvages en Inde (étoile noire, bison ; étoiles bleues, cerf) et séquences de référence. Le cercle extérieur montre la distribution de...

Nous avons comparé phylogénétiquement les séquences générées dans cette étude avec d'autres séquences disponibles de M. orygis. Les schémas de ramification phylogénétique suggèrent que l'isolat du cerf tacheté du cas 1 était génétiquement plus proche de l'isolat récupéré du bison (cas 3) que l'isolat du cerf du cas 2 (figure). La différence moyenne par paire entre tous les isolats de cette étude était de 272 ; il était de 73 entre les isolats. La diversité restreinte observée parmi plusieurs des isolats nouvellement décrits, y compris ceux récupérés parmi la faune sauvage, est remarquable et nécessite des investigations futures.

Récemment, M. orygis est apparu comme une menace zoonotique en Asie du Sud (7) ; des cas multispécifiques ont été signalés en Inde impliquant des humains, des bovins laitiers et des ongulés sauvages (1–3,7,8). Des études menées au Népal et au Bangladesh ont également révélé la circulation de M. orygis chez les animaux sauvages et les bovins en liberté, ce qui indique la possibilité de M. orygis dans le système faunique multi-hôte indien (9). Les rapports sur la transmission de l'infection à M. orygis d'un travailleur agricole d'origine indienne au bétail en Nouvelle-Zélande (10) et la confirmation de M. orygis chez 10 patients humains en Asie du Sud (2) impliquent une endémicité dans la région, soulignant l'urgence besoin d'enquêtes épidémiologiques génomiques.

Nous rapportons la circulation de M. orygis dans les populations d'animaux sauvages en liberté en Inde, ce qui suggère une menace inexplorée pour la conservation de la faune dans les régions où coexistent diverses espèces menacées. Dans cette étude, la dynamique de transmission de M. orygis est inconnue ; cependant, des épisodes de débordement et de débordement pourraient s'être produits en raison de l'espace et des ressources partagés à l'interface bétail-faune-humain. En Inde, l'explosion de la population humaine a entraîné un empiètement sur les zones forestières et un rétrécissement des habitats fauniques, ce qui a accru la menace de transmission d'agents pathogènes parmi la faune, le bétail et les humains. Bien que l'épidémiologie n'ait pas été définie, l'analyse phylogénétique de notre étude et des rapports précédents indiquent que M. orygis semble circuler dans les populations d'animaux sauvages, d'humains et de bétail en Inde. À la lumière de la stratégie de lutte contre la tuberculose de l'Organisation mondiale de la santé, un dépistage et une surveillance continue à l'échelle nationale dans le cadre de l'approche One Health devraient être menés pour lutter contre cette maladie zoonotique mortelle.

Le Dr Sharma poursuit un doctorat dans la division de pathologie vétérinaire du Conseil indien de la recherche agricole - Institut indien de recherche vétérinaire (IVRI). Ses principaux intérêts de recherche sont l'épidémiologie et la pathologie des maladies du bétail, de la volaille et de la faune.

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Nous remercions le directeur du Indian Council of Agricultural Research—Indian Veterinary Research Institute, les départements forestiers du Madhya Pradesh et du Gujarat et la Central Zoo Authority du gouvernement indien pour avoir accordé les autorisations nécessaires à la conduite de cette recherche.

Cette étude a reçu une contribution financière du Department of Biotechnology, Ministry of Science and Technology, Government of India (subvention no. BT/ADV/Bovine Tuberculosis/2018).

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DOI : 10.3201/eid2903.221228

Date de publication originale : 14 février 2023

Table des matières – Volume 29, Numéro 3—Mars 2023

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Veuillez utiliser le formulaire ci-dessous pour envoyer la correspondance aux auteurs ou les contacter à l'adresse suivante :

Karikalan Mathesh, Center for Wildlife, ICAR-Indian Veterinary Research Institute, Izatnagar- 243122, Uttar Pradesh, Inde

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