Etude de prévalence sérologique et moléculaire du virus de la fièvre catarrhale ovine chez les petits ruminants domestiques au Maroc

Rapports scientifiques volume 12, Numéro d'article : 19448 (2022) Citer cet article

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La fièvre catarrhale du mouton est une maladie virale transmise par les arthropodes transmise par les moucherons piqueurs Culicoides, affectant les ruminants domestiques et sauvages. La présente étude vise à évaluer la séroprévalence du virus de la fièvre catarrhale du mouton (BTV) et à confirmer sa circulation active parmi les populations ovines et caprines au Maroc, ainsi qu'à étudier les facteurs de risque associés à l'infection par le BTV. À cette fin, un total de 1651 échantillons ont été prélevés au hasard sur 1376 moutons et 275 chèvres dans huit (sur 12) régions du pays entre mars 2018 et juillet 2021. Ces échantillons ont été principalement testés par ELISA compétitif (c-ELISA). Par la suite, 65% des positifs c-ELISA (n = 452) ont été analysés par transcription inverse en temps réel-amplification en chaîne par polymérase (RT-qPCR). Les résultats ont révélé une séroprévalence globale du BTV chez les petits ruminants au Maroc de 41,7%, dont 42,6% chez les ovins et 37,5% chez les caprins. Les résultats de la RT-qPCR ont montré que le taux global de viropositivité du BTV était de 46,7 %, dont 48,1 % chez les ovins et 41,8 % chez les caprins. Ces taux viro-sérologiques variaient significativement selon l'âge, le sexe et la race des animaux testés, le mode d'élevage, la saison et l'origine géographique. Cela indique que ces paramètres constituent des facteurs de risque pour les voies de transmission du BTV au Maroc. Les résultats indiquent également que les chèvres jouent un rôle de réservoirs dans le maintien du BTV au Maroc. Il ressort de cette étude que la fièvre catarrhale du mouton est endémique au Maroc. Les conditions environnementales et climatiques ainsi que les méthodes d'élevage adoptées dans le pays sont particulièrement favorables à la transmission du virus sur l'ensemble du territoire.

La fièvre catarrhale du mouton est une maladie virale des ruminants domestiques et sauvages causée par le virus de la fièvre catarrhale du mouton (BTV) et transmise principalement par les moucherons piqueurs Culicoides1. La fièvre catarrhale ovine est une maladie actuellement à déclaration obligatoire auprès de l'Organisation mondiale de la santé animale (WOAH). L'incidence clinique varie selon les espèces animales et le sérotype de BTV2. Les répercussions sont plus sévères dans la filière ovine, avec des pertes économiques importantes dans les troupeaux imputables aux avortements, à la baisse des paramètres de production et des taux de fertilité, aux coûts des mesures de diagnostic et de contrôle, et aux restrictions commerciales3. Le virus de la fièvre catarrhale ovine est un petit virus non enveloppé du genre orbivirus de la famille des Reoviridae4, avec dix segments linéaires d'ARN double brin codant sept protéines structurelles (VP1-VP7) et cinq protéines non structurelles (NS1, NS2, NS3/NS3A, NS4 , NS5)5. À ce jour, 27 sérotypes ont été décrits dans le monde, dont le BTV-25 détecté en Suisse en 20076, le BTV-26 identifié au Koweït en 20107 et le BTV-27 isolé chez des caprins en Corse en 20148. De plus, de nouveaux sérotypes putatifs ont été récemment identifiés . BTV-28 (regroupant BTV-28/1537/14 avec SPvvv/03) et BTV-29 (SPvvv/02) isolés du vaccin contre la clavelée, BTV-30 qui associent BTV-XJ1407 (Chine) et BTV-MNG2/2016 (Mongolie ), BTV-31 (V196/XJ/2014) isolé en Chine, BTV-32 (BTV-X ITL2015) en Italie, BTV-33 (BTV-MNG3/2016) en Mongolie, BTV-34 (BTV-Y TUN2017) en Tunisie, BTV-35 (BTV-MNG1/2018) en Mongolie et BTV-36 (BTV-36-CH2019) en Suisse. De nouvelles souches de BTV ont également été détectées chez des alpagas en Afrique du Sud mais n'ont pas été génotypées9,10,11,12,13,14,15,16. Le diagnostic biologique de la maladie repose sur des techniques sérologiques et moléculaires de sérogroupement et de sérotypage du BTV17. La VP2, la protéine de structure la plus variable qui déclenche la production d'anticorps neutralisants, détermine les sérotypes de BTV18. La protéine VP7 est relativement conservée et sert de principal antigène immunogène réactif au sérogroupe de BTV19. La détection des anticorps Anti-VP7 est la cible principale des tests sérologiques BTV ELISA1.

Le virus de la fièvre catarrhale ovine a été identifié dans de nombreuses zones tropicales, subtropicales et tempérées entre les latitudes 40° Nord et 35° Sud20, où les facteurs climatiques sont favorables à l'activité des Culicoides spp. Au Maroc, la fièvre catarrhale du mouton a été signalée pour la première fois en 1956 dans la zone sud de Larache et à l'ouest d'Arbaoua (dans le nord-ouest du pays). A cette époque, une diffusion limitée du BTV-10 avait été confirmée21. Le BTV est réapparu en 2004 dans la province de Larache, avec le sérotype BTV-422. L'épidémie a provoqué 230 foyers dans 14 provinces du pays avec 1876 cas chez les petits ruminants et un taux de mortalité moyen de 1,3%22. En septembre 2006, un nouveau sérotype de BTV, BTV-1, est apparu dans l'est du Maroc22. Au total, 505 éclosions ont été signalées dans 19 provinces, avec 2 043 cas et un taux de mortalité moyen de 0,76 %22,23. Depuis lors, différentes épidémies ont été signalées dans tout le pays, malgré les programmes nationaux de vaccination menés pendant et après les épidémies initiales. Par conséquent, les enquêtes de surveillance épidémiologique sont particulièrement importantes pour évaluer la situation actuelle de la maladie et évaluer les facteurs de risque conduisant à des flambées de fièvre catarrhale du mouton. La présente étude a été menée pour définir la situation épidémiologique de la fièvre catarrhale ovine à travers des enquêtes épidémiologiques, sérologiques et moléculaires chez les petits ruminants dans différentes régions (8 sur 12) du Maroc. Ces enquêtes visaient à évaluer la séroprévalence du BTV au niveau national à l'aide du test ELISA compétitif (c-ELISA), à confirmer la circulation active du virus par RT-PCR en temps réel et à identifier les facteurs de risque liés à l'infection par le BTV dans la espèces étudiées.

Le Maroc est situé dans la zone subtropicale de l'Afrique du Nord-Ouest et possède d'importants troupeaux de petits ruminants de près de 21,6 millions de moutons et 6 millions de chèvres. Le climat marocain est varié, avec des influences méditerranéennes au nord, océaniques à l'ouest, continentales à l'intérieur des terres et sahariennes au sud. L'étude a couvert huit (sur 12) régions marocaines situées à des altitudes basses à moyennes dans le sud, l'ouest, l'est, le centre et le nord du Maroc (Figs. 2, 5).

Des échantillons de sang de 1651 petits ruminants (1376 ovins et 275 caprins) ont été prélevés au hasard dans 79 élevages de ruminants non vaccinés (contre le BTV) entre mars 2018 et juillet 2021. La taille de l'échantillon au sein de chaque élevage variait de 25 à 100 %. Les animaux testés appartenaient à différentes races, notamment : Sardi, Timahdite, et des races croisées de moutons et de races indigènes de chèvres. Le Sardi et le Tamhdite sont les principales races ovines indigènes marocaines, compte tenu de leur grand nombre et de leur large répartition géographique. Le sang a été prélevé dans des tubes secs (pour les sérums) et des tubes EDTA (pour le sang total) pour chaque animal.

Les échantillons ont été prélevés par des vétérinaires qualifiés selon des techniques de prélèvement d'échantillons standard sans blessure ni stress pour les animaux. Les éleveurs ont toujours été informés des objectifs et de la nature de l'analyse. Toutes les procédures animales sont en accord avec les recommandations de l'Institut Agronomique et Vétérinaire Hassan II de Rabat et du Ministère de l'Agriculture Marocain, qui sont conformes aux normes éthiques internationales (Directive de l'Union Européenne 2010/63/UE) et à la législation ARRIVE (Animal Research Reporting of In Vivo Experiments).

Tous les 1651 sérums collectés ont été testés pour les anticorps contre BTV-VP7 à l'aide du kit de compétition ID Screen® bluetongue (ID-Vet, France). Le test c-ELISA a été réalisé selon les instructions du fabricant. L'absorbance (densité optique) des résultats du test ELISA a été lue à une longueur d'onde de 450 nm. Le pourcentage d'inhibition a été calculé à l'aide de la formule suivante : % d'inhibition = [(échantillon DO/contrôles négatifs DO) × 100]. Les échantillons de sérum avec un pourcentage d'inhibition inférieur ou égal à 35 % ont été considérés comme positifs aux anticorps BTV-VP7, supérieurs à 35 % et inférieurs ou égaux à 45 % sont considérés comme douteux et supérieurs à 45 % sont considérés comme négatifs.

Un total de 65 % (n = 452) des échantillons positifs à l'ELISA ont été sélectionnés au hasard pour l'analyse moléculaire par RT-PCR en temps réel.

L'ARN total a été extrait des 452 échantillons de sang EDTA à l'aide du kit d'isolement d'ARN viral MagMAX™ (Applied Biosystems) conformément aux instructions du test.

L'ARN du BTV a été détecté à l'aide du kit LSI VetMAX™ BTV NS3 All Genotypes (Applied Biosystems) conformément aux instructions du fabricant. Ce kit cible le segment 10 du génome viral qui code pour la protéine NS3, et il est basé sur la détection duplex spécifique du BTV par une sonde TaqMan® marquée FAM™-NFQ et le contrôle interne positif par VIC™–TAMRA™.

La transcription inverse et l'amplification ont été réalisées sur un système de PCR en temps réel Applied Biosystems 7500 Fast en utilisant le programme thermocycleur : 45 °C pendant 10 min, 95 °C pendant 10 min, suivi de 40 cycles de 95 °C pendant 15 s et 60 °C pendant 45 s. La fluorescence a été mesurée à l'étape 60 °C-45 s. L'interprétation des résultats des tests a été faite selon les instructions du fabricant. Un échantillon est positif pour le BTV s'il existe une courbe d'amplification sigmoïde dans le canal FAM-NFQ et que la valeur Ct n'est pas supérieure à 40.

Les données ont été analysées selon huit facteurs, dont l'espèce, l'âge, le sexe, la race des animaux, le type d'élevage, la saison, l'année de l'enquête et la région d'origine. Les proportions de séroprévalences et les taux de viropositivité selon ces facteurs ont été comparés en calculant des intervalles de confiance à 95% avec le test du Chi-carré de Mantel-Haenszel dans OpenEpi© Software (2021).

Les anticorps BTV-VP7 ont été détectés dans 689 des 1651 sérums testés, d'où une séroprévalence globale de 41,7 %. La séroprévalence du BTV était élevée chez les ovins (42,6 % ; 586/1376) par rapport aux caprins (37,5 % ; 103/275). L'analyse statistique a montré que la différence de séroprévalence entre les deux espèces n'était pas significative (χ2 = 2,483, P ˃ 0,05).

La séroprévalence du BTV variait significativement (P < 0,05) chez les ovins selon l'âge, le sexe, la race et l'origine géographique des animaux testés. En effet, les animaux les plus âgés avaient une séropositivité plus élevée que les plus jeunes (χ2 = 156, P < 0,001) (Fig. 1a). Les femmes étaient plus fréquemment séropositives (52 % ; 455/875) que les hommes (26,1 % ; 131/501) (χ2 = 87,08, P < 0,001). Les races Timahdite et Sardi ont montré la séropositivité la plus élevée (46,7 % (146/313) et 43 % (359/836), respectivement), tandis que les brebis croisées ont montré la séropositivité la plus faible (35,7 % ; 81/227) (χ2 = 6,577, P < 0,05). Par ailleurs, une variation très significative des taux de séroprévalences (χ2 = 130,9, P < 0,001) a été observée selon l'origine géographique des animaux, la région de Guelmim-Oued Noun était celle avec le taux le plus élevé (87,3% ; 48/55) ( figure 2).

Résultats de la détection des anticorps anti-BTV par âge chez les ovins et les caprins de mars 2018 à juillet 2021 au Maroc. (a) Chez les moutons. (b) Chez les caprins (entre parenthèses, le nombre d'échantillons analysés). La signification statistique entre les taux est indiquée par ***P < 0,001.

Séroprévalences du virus de la fièvre catarrhale ovine chez les ovins et les caprins de mars 2018 à juillet 2021 au Maroc. Les couleurs noir et blanc indiquent la séroprévalence du BTV chez les ovins et les caprins, respectivement (entre parenthèses, le nombre d'échantillons testés). La signification statistique entre les taux est indiquée par ***P < 0,001.

Comme pour les ovins, une variation significative des taux de séroprévalences (χ2 = 82,82, P < 0,001) a été observée selon l'origine géographique des animaux et le taux le plus élevé a été observé dans la région de Guelmim-Oued Noun (82,6 % ; 38/46) (Fig. . 2).

Pour les caprins, les mâles (46,6 % ; 40/86) avaient une séroprévalence significativement plus élevée que les femelles (33,3 % ; 63/189) (χ2 = 4,382, P < 0,05). Cependant, la séropositivité diminuait légèrement et non significativement avec l'âge (χ2 = 0,1228, P ˃ 0,05) (Fig. 1b). Toutes les chèvres enquêtées étaient de race indigène et présentaient une séroprévalence considérable (37,5 % ; 103/275).

La séroprévalence moyenne du BTV dans les élevages extensifs était de 49,4 % (522/1057), contre 28,1 % (167/594) dans l'élevage intensif (χ2 = 70,76, P < 0,001). Par ailleurs, la séroprévalence (49,8 % ; 347/697) chez les ovins issus d'élevages mixtes (élevages ovins caprins et/ou bovins) était significativement plus élevée que celle (35,2 % ; 239/679) chez les ovins issus d'élevages exclusivement ovins (χ2 = 29,93, P < 0,001).

Les échantillons ont été collectés entre mars 2018 et juillet 2021. Il convient de noter que le nombre d'échantillons collectés et leurs régions d'origine ont été différents au cours des quatre années. Les résultats ont révélé que la séroprévalence globale du BTV était de 41,7 % (337/808) en 2018, 40,9 % (269/657) en 2019, 66,7 % (8/12) en 2020 et 43,1 % (75/174) en 2021. La variation de la séroprévalence du BTV par année n'était pas statistiquement significative (χ2 = 3,371, P ˃ 0,05). Selon le mois d'échantillonnage, mars a enregistré la séroprévalence moyenne du BTV la plus élevée chez les ovins et les caprins (87,3 % (48/55) et 82,6 % (38/46), respectivement) (Fig. 3a, b). L'analyse statistique a démontré une différence hautement significative entre la séroprévalence du BTV et les mois d'échantillonnage chez les ovins et les caprins (χ2 = 87,68, P < 0,001 ; χ2 = 51,5, P < 0,001, respectivement).

Distribution de la séroprévalence du BTV par mois d'échantillonnage chez les ovins et les caprins de mars 2018 à juillet 2021 au Maroc. (a) Chez les moutons. (b) Chez les caprins (entre parenthèses, le nombre d'échantillons analysés). La signification statistique entre les taux est indiquée par ***P < 0,001.

Sur 452 échantillons dépistés, le taux de viropositivité du BTV était de 46,7 %. Le virus était actif chez les ovins et les caprins avec un pourcentage plus élevé chez les ovins (48,1 % (168/349) et 41,8 % (43/103), respectivement). Cependant, la différence de taux par espèce n'était pas statistiquement significative (χ2 = 1,305, P ˃ 0,05).

Les taux de viropositivité du BTV différaient significativement (χ2 = 6,117, P <0,05) selon l'âge chez les ovins (Fig. 4a). En effet, les jeunes animaux âgés de 1 an et moins avaient le taux le plus élevé (57,1 % ; 68/119) comparativement aux moutons âgés de plus de 3 ans (44,9 % ; 61/136) et ceux entre 1 et 3 ans (41,5 % ; 39 /94). Une différence significative (χ2 = 69,05, P < 0,001) des taux de viropositivité a également été observée entre l'origine géographique des animaux testés ; la région de Guelmim-Oued Noun avait le taux positif le plus élevé avec 93,6% (44/47) (Fig. 5).

Variation des taux de viropositivité du BTV selon l'âge chez les ovins et les caprins de mars 2018 à juillet 2021 au Maroc. (a) Chez les moutons. (b) Chez les caprins (entre parenthèses, le nombre d'échantillons analysés). La signification statistique entre les taux est indiquée par *P < 0,05 ou ***P < 0,001.

Taux de viropositivité du BTV chez les ovins et les caprins de mars 2018 à juillet 2021 au Maroc. Les couleurs noir et blanc indiquent les taux de viropositivité du BTV chez les ovins et les caprins, respectivement (entre parenthèses, le nombre d'échantillons testés). La signification statistique entre les taux est indiquée par ***P < 0,001.

Cependant, le BTV était légèrement plus détecté chez les femmes que chez les hommes, avec des taux de viropositivité de 50,2 % (115/229) et 44,2 % (53/120), respectivement (χ2 = 1,155, P ˃ 0,05).

De même, les animaux positifs au BTV ont été détectés dans des proportions presque similaires chez les races ovines Timahdite, Sardi et croisées (49,3 % (71/144), 47,1 % (66/140) et 47,7 % (31/65), respectivement) (χ2 = 0,1393, P ˃ 0,05).

Les taux de viropositivité RT-qPCR variaient significativement selon l'âge, le sexe et la région d'origine des chèvres testées (P < 0,05). La région de Guelmim-Oued Noun avait significativement le taux de viropositivité au BTV le plus élevé chez les caprins (79 % ; 30/38) (χ2 = 40,78, P < 0,001) (Fig. 5).

Les résultats ont également indiqué que le taux de viropositivité du BTV diminuait significativement avec l'âge (χ2 = 16,86, P < 0,001) ; les jeunes chèvres ont montré les taux les plus élevés par rapport aux plus âgées (Fig. 4b). De plus, le pourcentage de BTV positifs était significativement plus élevé chez les hommes (60 % ; 24/40) que chez les femmes (30,2 % ; 19/63) (χ2 = 8,959, P < 0,01). La race indigène de chèvres était remarquablement positive pour le BTV (41,8 % ; 43/103).

L'élevage extensif comptait plus d'animaux RT-PCR positifs (51,6 % ; 176/341) que l'élevage intensif (31,5 % ; 35/111) (χ2 = 13,57, P < 0,001). De plus, le pourcentage d'ovins BTV positifs était plus élevé dans les élevages mixtes (53,3 % ; 96/180) que dans les troupeaux exclusivement ovins (42,6 % ; 72/169) (χ2 = 4,02, P < 0,05).

Le taux global de viropositivité du BTV a fluctué significativement au cours des années de l'étude (χ2 = 24,46, P < 0,001). Il a varié de 33,8% (68/201) en 2018, 58,3% (98/168) en 2019, 50% (4/8) en 2020 à 54,7% (41/75) en 2021. En revanche, la petite les échantillons de ruminants collectés en mars présentaient les taux de viropositivité au BTV les plus élevés (93,6 % (44/47), 79 % (30/38) et 79 % (15/19), respectivement) (Fig. 6a, b). La variation statistique était hautement significative dans les taux de viropositivité selon le mois de prélèvement chez les ovins (χ2 = 70,48, P < 0,001) et les caprins (χ2 = 40,61, P < 0,001).

Variation des taux de viropositivité du BTV par mois d'échantillonnage chez les ovins et les caprins de mars 2018 à juillet 2021 au Maroc. (a) Chez les moutons. (b) Chez les caprins (entre parenthèses, le nombre d'échantillons analysés). La signification statistique entre les taux est indiquée par ***P < 0,001.

La compréhension et le suivi de la situation épidémiologique de la fièvre catarrhale ovine dans un pays endémique comme le Maroc est nécessaire pour mettre en place des mesures appropriées pour contrôler la propagation de cette maladie et ses graves conséquences socio-économiques.

L'étude actuelle couvre les investigations sérologiques et moléculaires de la fièvre catarrhale ovine réalisées chez les petits ruminants dans plusieurs régions marocaines entre 2018 et 2021. Le dépistage sérologique détecte les anticorps spécifiques au groupe BTV pour évaluer la séroprévalence nationale de BT. Cependant, une analyse moléculaire par RT-PCR en temps réel est nécessaire pour confirmer l'éventuelle circulation active du BTV.

Selon les résultats de la présente étude, la séroprévalence globale entre 2018 et 2021 était de 41,7 %. Cette séroprévalence a évolué par rapport à la séropositivité moyenne de 27,68% rapportée au Maroc entre 2008 et 2012 par une précédente étude24 réalisée dans plusieurs régions du pays sur des ovins suspects de fièvre catarrhale ovine. En revanche, cette séropositivité était significativement plus élevée dans les foyers cliniques rapportés chez les ovins (72,31 % en moyenne) entre 2004 et 200724.

En revanche, le taux de positivité RT-PCR relativement élevé (46,7%) a confirmé la circulation active du BTV dans le pays. Les résultats négatifs de la RT-PCR chez les animaux séropositifs peuvent s'expliquer par le fait que ces animaux ont été séroconvertis suite à une infection antérieure. Ce taux était inférieur à celui rapporté dans une enquête menée dans plusieurs régions du Maroc entre 2007 et 2012 sur des ovins malades présentant des symptômes cliniques de BTV (77,61%)24.

Les résultats peuvent être attribués à la nouvelle stratégie de vaccination des ovins contre la fièvre catarrhale du mouton qui est devenue volontaire en 2015 et a été limitée aux élevages touchés, entraînant une faible couverture vaccinale. Alors qu'auparavant, la vaccination était gratuite et se faisait chaque année dans les zones à risque. L'utilisation de vaccins vivants atténués et la coexistence de plusieurs souches virulentes circulant silencieusement favorisent également l'émergence de nouveaux virus réassortis et compliquent les actions de prévention. De plus, l'émergence de l'épizootie de fièvre aphteuse en 2015 a occupé tous les efforts de vaccination des autorités qui se sont concentrées sur l'éradication du nouvel agent pathogène.

Sur la base de l'année de l'enquête, la séroprévalence du BTV était presque similaire en 2018, 2019 et 2021, mais a augmenté en 2020 (P ˃ 0,05). Cependant, le taux de séropositivité était significativement plus élevé en 2019, 2020 et 2021 par rapport à 2018. Ces résultats étaient en accord avec les Services vétérinaires nationaux (SVN), dans lesquels seulement moins de foyers (206 cas notifiés) ont été signalés en 2018 par rapport à 2019. , 2020 et 2021 (respectivement 400 cas, 591 cas et 416 cas notifiés)25. Cela peut être attribué aux systèmes d'élevage adoptés et aux caractéristiques spatiales et climatiques de chaque région étudiée chaque année (étant donné que, comme mentionné précédemment, différentes régions ont été étudiées au cours des quatre années).

L'infection par le BTV est répandue dans différents pays du monde avec des taux de séroprévalence variables, notamment le Soudan oriental (91,2 %)26, la Grenade (78,4 %)27, le Brésil (64,81 %)28, le sud-ouest de l'Éthiopie (30,6 %)29, l'Italie (19 %)30 , Kosovo (11,6%)31, Algérie (16,44%)32 et Chine (6,79%)33. De même, différentes études RT-PCR ont révélé une viropositivité du BTV de 72,88 % au Kosovo31, 33,6 % en Zambie34 et 20,61 % en Inde35. La différence de taux signalée dans diverses études pourrait être due à des variations spatiales et temporelles, à des différences de taille d'échantillon et de techniques d'échantillonnage, à la saison de collecte des échantillons, à l'interaction des vecteurs Culicoides, à la couverture vaccinale et à l'évolution génétique du BTV.

Les résultats de la présente étude ont révélé une différence statistiquement significative selon l'origine géographique des animaux étudiés. Elle a montré que la fièvre catarrhale du mouton est présente dans tout le Maroc, entre les basses et moyennes altitudes. La distribution altitudinale du BTV est corrélée à l'adaptation des espèces de Culicoides aux conditions d'altitude, en particulier à la température. Certaines espèces, comme C. imicola, se trouvent en grande abondance à basse altitude avec des conditions de température favorables à la réplication du BTV36.

En ovin, tous les élevages des huit régions enquêtées avaient des animaux séropositifs. Ceci est la preuve d'une circulation active de BTV. Les régions présentant les taux d'infection par le BTV les plus élevés étaient les régions de Guelmim-Oued Noun, Béni Mellal-Khénifra, Souss-Massa, Oriental et Tanger-Tétouan-Al Hoceima.

Guelmim-Oued Noun a enregistré le taux de séropositivité (87,3%) et de viropositivité à BTV (93,6%) le plus élevé. La région est située sur la côte sud du Maroc et est considérée comme la porte atlantique du Sahara (désert). Le système d'élevage adopté dans cette région est axé sur le nomadisme. Les animaux sont constamment en mouvement et sont soumis au stress du transit, à d'autres infections concomitantes et à d'autres facteurs prédisposants qui peuvent affaiblir l'immunité individuelle ou collective et donc augmenter la susceptibilité des animaux à être infectés.

Béni Mellal-Khénifra avait des taux de séropositivité (63,5%) et de viropositivité (38,1%) également significatifs. Cette région dispose d'un potentiel de production animale couvrant toutes les espèces au Maroc. L'élevage de races rustiques adaptées au contexte local est prédominant. Les systèmes d'élevage pratiqués sont de type extensif, constituant la principale occupation et source de revenus de la population rurale. Les animaux sont toujours sur les pâturages et donc en contact avec le vecteur. La plupart des espèces de Culicoides sont actives au crépuscule et la nuit, mais de nombreuses espèces de Culicoides sont actives tout au long de la journée, avec deux heures de pointe pour les piqûres : après le lever du soleil et près du coucher du soleil. Ces heures d'alimentation peuvent être prolongées dans des conditions de faible luminosité et de ciel couvert, ce qui entraîne des morsures toute la journée37. Cependant, la séroprévalence élevée dans cette région par rapport au taux de positivité RT-PCR pourrait indiquer une circulation ancienne du virus de la fièvre catarrhale ovine.

Le Souss-Massa avait un taux remarquable de séropositivité (50,7%) et de viropositivité au BTV (37,8%). La région est une jonction entre le nord et le sud du pays. Elle est bordée au sud-est par l'Algérie, au sud-ouest par la région de Guelmim-Oued Noun et à l'ouest par l'océan Atlantique. Les résultats obtenus s'expliquent par les caractéristiques géo-climatiques de cette région et le mouvement transhumant des troupeaux provenant des zones endémiques du sud. En effet, dans notre étude, les élevages extensifs avaient les taux de séroprévalence et de positivité RT-PCR les plus élevés par rapport aux élevages intensifs. Les animaux sont plus exposés aux piqûres de vecteurs Culicoides et au risque d'infection par le BTV au pâturage qu'à l'étable38. Et sur la base des résultats d'une étude en Chine39, les fermes intensives disposaient de technologies plus avancées pour réduire les vecteurs et les infections de la fièvre catarrhale du mouton.

La région de l'Oriental, dans le nord-est du Maroc, près de la frontière marocaine, présentait des taux d'infection élevés au BTV (un taux de séropositivité et de viropositivité au BTV de 40,8 % et 56,7 %, respectivement). Leur géographie présente une porte d'entrée pour l'entrée ou l'échange de vecteurs infectés. De plus, leurs conditions écologiques favorisent le développement de la population de vecteurs et l'apparition de la maladie.

La région de Tanger-Tétouan-Al Hoceima présentait également des taux d'infection au BTV élevés (un taux de séropositivité et de viropositivité au BTV de 34,8% et 55,7%, respectivement). Il est situé au nord-ouest du Maroc, bordé à l'ouest par l'océan Atlantique et à l'est par la mer Méditerranée. La région est riche en ressources hydrologiques (Oued Loukkos, etc.). Les environs sont particulièrement agricoles en raison des cours d'eau et d'une grande proportion de plantations. Ces facteurs créent un environnement favorable à la multiplication des Culicoides.

Ces observations sur l'influence de l'origine géographique sur les résultats ovins peuvent également être appliquées aux caprins, où les taux de BTV les plus élevés ont été enregistrés à Guelmim-Oued Noun et dans la région de l'Oriental. Cet impact régional a également été observé dans des études antérieures39,40, où il a été indiqué que la dynamique de transmission du BTV dépend de manière significative de la région et de ses caractéristiques.

L'enquête a été menée entre mars et juillet (2018-2021). Au cours de cette période, il y avait une certaine variation dans les taux d'infection. Le mois de mars a eu une forte circulation virale chez les ovins et les caprins. Ce mois marque la transition de l'hiver au printemps. Elle se caractérise au Maroc par des températures moyennes allant de 12 à 24 °C selon les régions. Ces conditions climatiques peuvent être favorables pour certaines espèces de Culicoides et pas pour d'autres. En général, l'abondance saisonnière des Culicoides diffère entre les espèces et présente trois pics distincts au printemps, en été et en automne. Certains vecteurs paléarctiques Culicoides, tels que Culicoides scoticus, sont généralement à leur abondance la plus élevée au cours des premiers ou des derniers mois de l'année. C. newsteadi, espèce très abondante au Maroc, marque un niveau d'abondance élevé entre février et mai. En raison de leur période d'activité hiver-printemps, les espèces de C. newsteadi sont les candidats potentiels à l'hivernage viral41. Sur la base d'une étude de recherche en Europe du Nord42, les Culicoïdes infectés au début de l'hiver seraient capables d'hiverner et de redémarrer la transmission du BTV 90 à 120 jours ou plus plus tard. De ce fait, la population limitée de Culicoïdes actifs en hiver serait suffisante pour maintenir la circulation du virus. Il a également démontré dans une étude sarde41 que les pools de C. obsoletus et C. newsteadi étaient positifs pour le BTV pour les captures pendant les mois d'hiver et de printemps (décembre-mai) et rarement en été (juillet). Par contre, d'autres espèces présentent des pics d'abondance à la fin du printemps, en été et en automne43. La variation des taux d'infection par le BTV observée dans la présente enquête pourrait être liée aux conditions climatiques de chaque région au moment de l'échantillonnage. En tant que pays de la région méditerranéenne, le Maroc est potentiellement vulnérable aux changements climatiques, dont les impacts environnementaux sont susceptibles d'être importants et variés dans le pays. Par conséquent, la prévalence de la maladie et sa répartition géographique et saisonnière pourraient également changer, car elle est étroitement liée aux changements climatiques et environnementaux. En effet, ces changements impactent le cycle de vie du vecteur et sa capacité et compétence vectorielles. Quant à Culicoides imicola, le changement climatique pourrait étendre son aire de répartition en latitude et en altitude et augmenter sa fréquence de reproduction avec plus de générations par an44. De même, le changement climatique pourrait avoir un impact sur la durée de la virémie chez l'hôte qui peut durer plus de 60 jours45, en particulier chez les espèces réservoirs comme les bovins42.

L'absence de différence significative (P ˃ 0,05) dans les taux de séroprévalence et de viropositivité entre les ovins et les caprins indique que les deux espèces sont susceptibles d'être exposées au même risque d'infection par le BTV. Les moutons sont très sensibles au BTV avec des signes cliniques notables27. Cependant, les chèvres sont généralement asymptomatiques ou infectées de manière subclinique. La circulation active du BTV chez les caprins suggère que cette espèce joue un rôle important dans l'épidémiologie de la maladie et peut servir de source d'infection pour d'autres animaux sensibles26,46. Une enquête sérologique menée en 2005 a également illustré le rôle des caprins dans l'incidence du BTV au Maroc. La séropositivité au BTV était élevée chez les caprins (79 % dans la zone déclarée infectée et 32 % dans la zone non infectée). La séropositivité chez les ovins était plus faible, à 59 % dans la zone déclarée infectée et à 15 % dans les autres régions47. L'implication des caprins a également été observée dans une étude menée en Zambie, où la prévalence du BTV chez les caprins était significative34. Des résultats sérologiques comparables ont été enregistrés en 2016 en Egypte48 (ovins : 41,86%, caprins : 24%) et Grenade27 (ovins : 71,7%, caprins : 80,2%).

Cet écart observé entre les espèces est vraisemblablement dû à leurs différentes réponses immunitaires à l'infection par le BTV49 et au fait qu'il n'y a pas de politique de vaccination contre la fièvre catarrhale du mouton au Maroc.

Au cours de l'infection par le BTV, le rapport thromboxane/prostacycline (médiateurs inflammatoires et vasoactifs) chez le mouton est plus important que chez les autres espèces. Cette différence peut expliquer la susceptibilité accrue des moutons aux lésions vasculaires et à la thrombose et l'intensité inégale des signes cliniques entre les espèces50. L'infection naturelle entraîne généralement une virémie prolongée de la fièvre catarrhale du mouton chez de nombreux ruminants en raison de l'interaction du virus avec les érythrocytes et d'autres types de cellules sanguines51,52. De plus, chez les moutons, les cellules mononucléaires du sang périphérique (PBMC) maintiennent des niveaux de réplication virale plus élevés que les chèvres49. L'ARN viral peut être détecté jusqu'à 222 jours après l'infection par RT-qPCR53. Alternativement, le BTV pourrait persister dans certains lymphocytes de moutons (par exemple, les cellules γδT activées par une inflammation cutanée induite par des piqûres de Culicoides infectées). Le virus s'échappe des lymphocytes infectés en bourgeonnant à travers la membrane cellulaire. Les protéines de la capside externe du BTV seraient recouvertes d'une membrane lymphocytaire, les rendant moins sensibles aux anticorps. Par conséquent, les particules virales enveloppées peuvent être capables de se lier à d'autres lymphocytes. Les connexions directes entre les lymphocytes infectés et non infectés pourraient conduire à la persistance et à la transmission du BTV54. Il est également documenté que les chèvres conservent des titres viraux élevés d'antigène BTV46 et qu'elles impliquent un large éventail de gènes immunitaires dans les processus du système immunitaire49.

En effet, dans la présente étude, les élevages mixtes associant ovins caprins et éventuellement bovins présentaient des taux d'infection ovins plus élevés que ceux exclusivement ovins. Cela implique que les caprins sont des réservoirs potentiels de BTV, soulignant leur contribution pertinente à la persistance de la BTV au Maroc.

Les animaux dépistés dans cette enquête n'ont pas présenté de symptômes de fièvre catarrhale ovine, suggérant une circulation silencieuse de la fièvre catarrhale ovine au Maroc en plus des déclarations annuelles de la maladie. Comme indiqué au Malawi55, l'absence de manifestation clinique indique que les animaux indigènes ont un degré élevé de résistance innée. Généralement, l'infection naturelle offre également une protection homologue à long terme. L'animal est cliniquement protégé contre le même sérotype avec lequel il est infecté56. Malgré cela, la proportion d'animaux vaccinés diminue chaque année avec la naissance des jeunes et le renouvellement du cheptel reproducteur. La propagation silencieuse de multiples sérotypes dans les élevages marocains peut contribuer à de nouvelles variantes et, par conséquent, à de graves épidémies.

La présente étude a trouvé un lien significatif entre les taux d'infection par le BTV et l'âge des animaux examinés. Les moutons plus âgés avaient des séroprévalences progressivement plus élevées que les animaux plus jeunes. Cependant, le BTV était plus actif chez les ovins âgés de 1 an ou moins et ceux de plus de 3 ans. Ces résultats pourraient confirmer la poursuite de l'infection au Maroc causée par l'exposition récurrente d'animaux plus âgés à des Culicoides infectés. Les résultats de la RT-qPCR suggèrent que les jeunes animaux deviennent sensibles à l'infection par le BTV après l'âge de 6 mois, et cela peut être secondaire à la disparition des anticorps maternels protecteurs57. La circulation active du BTV chez les ovins de plus de 3 ans confirme fortement la récente réinfection par le BTV. Chez les caprins, les taux de séropositivité et de viropositivité au BTV diminuent avec l'âge. Les résultats sérologiques sont non significatifs et peuvent faire l'hypothèse d'une persistance limitée des anticorps dirigés contre le BTV chez les caprins avec une différence de réponse immunitaire selon le sérotype impliqué. Dans une étude au Liechtenstein58, il a été observé que l'infection des chèvres par le BTV-25 induisait une activation limitée du système immunitaire entraînant une faible réponse immunitaire contre le BTV VP7. La viropositivité du BTV chez les chevreaux indiquait que le BTV circulait pendant la période d'enquête59.

Les femelles avaient des taux plus élevés (ELISA et RT-qPCR) que les mâles chez les ovins. Le résultat de la RT-qPCR n'était pas statistiquement significatif (P ˃ 0,05). Cela implique que les deux sexes courent le même risque d'infection. La fluctuation des taux de séroprévalence peut être attribuée aux pratiques d'élevage au Maroc. Les moutons mâles sont généralement classés pour l'engraissement et sont donc protégés des piqûres de Culicoides. De plus, ils sont souvent destinés à la vente et à l'abattage à un jeune âge, ce qui entraîne une proportion plus élevée de femelles plus âgées que d'hommes plus âgés. Néanmoins, les femelles sont généralement gardées pour la reproduction et sont donc régulièrement exposées à plusieurs épisodes de vecteurs infectés par le BTV. De même, ils sont généralement physiologiquement actifs pendant l'accouplement et la lactation et sont susceptibles d'être plus vulnérables à l'infection par le BTV. La différence pourrait également être due à la susceptibilité inhérente des femmes à l'infection par le BTV ou à l'influence d'autres facteurs spécifiques aux femmes57. Comme cela a été observé précédemment pour d'autres maladies, les femmes peuvent avoir un plus grand nombre de gènes et de cellules immunitaires qui favorisent une meilleure réponse immunitaire et une production élevée d'anticorps (quantité et qualité)60. Cependant, les taux d'infection par le BTV étaient plus importants chez les mâles que chez les femelles. Cela pourrait s'expliquer par le fait que les mâles sont plus exposés aux morsures de Culicoides car ils occupent des domaines vitaux différents et étendus en raison de leur comportement et d'une utilisation plus large de l'espace, tandis que les femelles vivent en petits groupes stables61. De plus, étant donné que les boucs mâles ont un poids plus élevé que les femelles, on pourrait envisager l'hypothèse suggérant la possibilité d'une préférence du vecteur pour les animaux ayant une masse corporelle plus importante62. D'autres études63,64 ont également rapporté une association de l'infection par le BTV avec des facteurs liés à l'âge et au sexe.

Les anticorps contre le BTV ont également été fortement détectés dans les races ovines étudiées, avec un pourcentage significatif dans les races Timahdite et Sardi. La RT-qPCR s'est avérée une circulation considérable de BTV avec des proportions similaires non statistiquement significatives. Ces niveaux élevés concordent avec les résultats d'une étude antérieure au Maroc47, qui suggèrent que ces deux races sont plus sensibles à l'infection par le BTV que d'autres dans le pays. En effet, après l'épidémie de BTV de sérotype 1 enregistrée au Maroc en 2006, les ovins de la région du Moyen Atlas, où domine la race Timahdite, ont été les plus touchés avec les taux de morbi-mortalité les plus élevés puis le berceau des ovins de race Sardi47. Plusieurs études ont également rapporté l'influence de la race animale sur la séroprévalence, la forme clinique, la morbidité et les taux de mortalité de la fièvre catarrhale du mouton22,30. Cette sensibilité de la race à la fièvre catarrhale du mouton a été confirmée par d'autres recherches65,66. Selon ces études, les races ovines des régions subtropicales, où la maladie était endémique, étaient plus résistantes, tandis que les races européennes améliorées étaient plus sensibles. Ceux-ci peuvent s'expliquer par la variation de la réponse innée, le nombre de gènes sur- ou sous-exprimés impliqués dans la réponse immunitaire cellulaire et le moment de l'intervention de réponse des anticorps neutralisants pour chaque race65.

Cette étude est la première au Maroc à évaluer les taux d'infection par le BTV et les facteurs de risque de sa transmission dans les troupeaux de petits ruminants. Les investigations sérologiques et moléculaires en cours ont révélé que le BTV est endémique dans tout le pays. L'évolution épidémiologique de la fièvre catarrhale ovine au Maroc s'explique par l'absence d'un programme de vaccination préventive efficace et durable, la coexistence d'animaux réservoirs et sensibles, la réponse de l'hôte à l'infection et la circulation silencieuse du BTV au sein du cheptel marocain. Le facteur transhumance et le contrôle limité des mouvements d'animaux sensibles favorisent la circulation du BTV dans tout le pays. De plus, les extensions récentes du biotope des Culicoïdes, les mécanismes d'hivernage et les variations de la saisonnalité des espèces de Culicoïdes sont à l'origine de la persistance du BTV au Maroc. L'âge, le sexe, la race, la saison, la géographie et, surtout, le type d'élevage sont des facteurs de risque essentiels influençant l'infection par la fièvre catarrhale du mouton.

Par conséquent, une étude plus systématique basée sur l'identification et l'isolement des différentes souches de BTV circulant au Maroc, une stratégie de contrôle cohérente et bien définie basée sur des programmes de vaccination, ainsi que la surveillance des vecteurs et la limitation du transport des animaux entre les différentes régions du pays, sont essentiels pour prévenir et contrôler la fièvre catarrhale du mouton.

Toutes les données générées ou analysées au cours de cette étude sont incluses dans cet article publié.

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Cette recherche a été financée par le projet EU Horizon 2020 "PALE-Blu-Understanding pathogens, cattle environment, interactions impliquant la fièvre catarrhale du mouton", sous la convention de subvention n° 727393. Les auteurs expriment leur gratitude à l'Office national de sécurité alimentaire (ONSSA) pour leur aide. Sur le terrain.

Unité de Microbiologie, Immunologie et Maladies Infectieuses, Département de Pathologie et de Santé Publique Vétérinaire, Institut Agronomique et Vétérinaire Hassan II, Rabat-Instituts, BP : 6202, Rabat, Maroc

Soukaina Daif, Ikhlass El Berbri & Ouafaa Fassi Fihri

Office National de Sécurité Alimentaire (ONSSA), Rabat-Instituts, BP : 6202, Rabat, Maroc

Youssef Lhor

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OFF, IEB, YL et SD ont conçu et coordonné les travaux. SD et IEB ont mené les actions sur le terrain. SD a effectué l'analyse en laboratoire, analysé les données, effectué l'analyse statistique, rédigé le manuscrit et produit tous les chiffres. OFF, IEB et YL ont révisé et édité le manuscrit. Tous les auteurs ont lu et approuvé le manuscrit final.

Correspondance à Soukaina Daif.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Daif, S., El Berbri, I., Lhor, Y. et al. Etude de prévalence sérologique et moléculaire du virus de la fièvre catarrhale ovine chez les petits ruminants domestiques au Maroc. Sci Rep 12, 19448 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-24067-y

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Reçu : 23 avril 2022

Accepté : 09 novembre 2022

Publié: 14 novembre 2022

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-022-24067-y

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