Communautés parasites de némabiomes strongles chez les ruminants sauvages en Suède

Parasites & Vecteurs volume 15, Numéro d'article : 341 (2022) Citer cet article

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Les hôtes fauniques peuvent servir de réservoirs pour les strongles, qui peuvent être transmis au bétail domestique. Par conséquent, les études évaluant la composition des némabiomes chez les ruminants sauvages sont d'une grande utilité pour évaluer la possibilité de transmission d'importants nématodes pathogènes aux moutons domestiques en Suède.

Premièrement, des échantillons fécaux ont été prélevés sur des chevreuils (n = 125), des daims (n = 106), des cerfs rouges (n = 18) et des mouflons (n = 13) dans le centre-sud de la Suède pendant la saison de chasse en 2019. Deuxièmement, après examen fécal, des échantillons ont été cultivés et les larves ont été récoltées, suivies d'extractions d'ADN. Troisièmement, tous les échantillons ont été codés à barres et traités pour l'analyse de séquence sur la plate-forme PacBio. Enfin, une analyse de séquence bioinformatique a été réalisée avec DADA2, tandis que la diversité et la richesse des espèces, ainsi que les interactions entre les différents hôtes, ont été calculées et analysées dans R.

Des séquences de nématode ITS2 ont été trouvées dans 225 des 262 (86 %) échantillons. Au total, 31 taxons ont été identifiés, dont 26 (86%) au niveau de l'espèce. Celles-ci ont été trouvées dans différentes combinaisons, parmi lesquelles 24 (77%) sont survenues chez le chevreuil, 19 (61%) chez le daim, 20 (65%) chez le cerf élaphe et 10 (32%) chez le mouflon. Cinq des espèces trouvées sont connues pour être associées au bétail (Chabertia ovina, Haemonchus contortus, Oesophagostomum venulosum, Teladorsagia circumcincta et Trichostrongylus axei). Cependant, dans la présente étude, l'abondance relative et la prévalence de la plupart de ces espèces étaient faibles. L'exception la plus frappante était T. axei, qui était relativement abondant chez tous les hôtes fauniques. Principalement un large éventail de nématodes spécifiques à la faune tels que Ostertagia leptospicularis et Spiculopteragia spp. ont été identifiés, y compris le nématode envahissant Spiculopteragia houdemeri, qui a été trouvé pour la première fois chez le cerf élaphe, le daim et le mouflon en Suède. La différence dans le nombre d'espèces partagées entre le mouflon et l'ensemble des cervidés (n = 6) était moindre que parmi les trois cervidés (n = 8).

Dans cette étude, nous avons étudié la structure de la communauté des nématodes intestinaux parasites chez quatre hôtes sauvages, et nous avons constaté que la majorité des espèces de parasites identifiées étaient spécifiques à la faune. Nous avons également trouvé une nouvelle espèce potentiellement envahissante non signalée auparavant. Après avoir comparé le némabiome des hôtes fauniques dans cette étude avec une étude précédente chez les moutons de la même région géographique, nous concluons que le potentiel de transmission horizontale semble être relativement faible. Pourtant, les infections croisées de nématodes entre le gibier et les moutons ne peuvent être complètement ignorées.

L'intérêt pour les helminthes de la faune a augmenté ces dernières années en raison des implications économiques possibles pour le bétail domestique. Premièrement, il a été établi que plusieurs ongulés sauvages peuvent agir comme réservoirs de parasites généralistes, qui à leur tour peuvent être transmis de manière croisée au bétail [1,2,3]. Deuxièmement, il a été suggéré que le changement climatique pourrait avoir des conséquences sur la biologie de la transmission des parasites entre la faune et les animaux domestiques. Par exemple, dans le cas du chevreuil (Capreolus capreolus), l'expansion des populations et la modification de l'habitat ont modifié la gamme d'hôtes [4]. Avec une tendance générale vers des saisons de pâturage plus chaudes et plus humides, cela peut éventuellement conduire à une exposition accrue aux agents pathogènes chez le bétail lorsque différentes espèces hôtes interagissent [5]. Troisièmement, une exposition altérée peut également être le résultat d'un commerce accru de gibier infecté entre des régions éloignées. Quelques exemples sont les introductions récentes d'Ashworthius sidemi et de Spiculopteragia houdemeri en Europe. Les deux espèces sont considérées comme des parasites invasifs originaires d'Asie et se sont propagées en Europe centrale depuis la seconde moitié du XXe siècle [6,7,8,9].

En ce qui concerne les infections par les nématodes chez les petits ruminants, l'attention est, pour des raisons évidentes, principalement accordée aux agents pathogènes naturels tels que Haemonchus contortus, Teladorsagia circumcincta et Trichostrongylus axei [3, 10]. Tous trois sont d'importants nématodes strongles de la caillette chez les moutons domestiques, parmi lesquels en particulier H. contortus et T. axei ont été signalés dans différentes combinaisons, en particulier chez les chevreuils (Capreolus capreolus) à travers l'Europe [11,12,13,14,15,16 ,17,18,19,20], mais aussi chez le daim (Dama dama) en Pologne [18], ainsi que chez le cerf élaphe (Cervus elaphus) en Italie et en Pologne [18, 21]. H. contortus et T. circumcincta [22] se trouvent aujourd'hui couramment dans les troupeaux de moutons du centre-sud de la Suède, tandis que la présence de T. axei est plus sporadique, comme le montre une étude sur le némabiome menée sur des échantillons prélevés dans 61 fermes commerciales. fermes [23]. Bien que H. contortus, qui est globalement considéré comme le parasite pathogène le plus important chez les moutons [22], était rare chez les chevreuils suédois dans le passé, il a été suggéré pendant des décennies que ce parasite pourrait être transmis des hôtes sauvages aux moutons [22]. 24]. Cependant, on ne sait pas à quel point cette espèce est répandue chez les chevreuils aujourd'hui et si la transmission via d'autres hôtes sauvages a lieu. Cependant, il existe des preuves expérimentales [25], ainsi qu'une étude génétique de spécimens prélevés sur différents hôtes dans la région alpine, suggérant que la transmission entre les ruminants sauvages et domestiques se produit [26]. De même, il a été montré que T. axei est un généraliste cosmopolite montrant des taux élevés de flux de gènes entre les espèces hôtes sympatriques [27]. En plus de ces nématodes, Chabertia ovina et Oesophagostomum venulosum, peuvent également être transmis entre les ruminants sauvages et les ovins [3]. Cependant, selon les connaissances générales, ces deux espèces sont inhabituelles et ne sont pas considérées comme des agents pathogènes majeurs pour les ovins en Suède.

Parce qu'il est bien documenté que les ruminants sauvages partagent certains nématodes avec le bétail domestique, ils peuvent théoriquement aussi transmettre des vers porteurs d'allèles déterminant la résistance aux anthelminthiques ainsi que des génotypes sensibles [28]. Parallèlement aux niveaux émergents de résistance aux anthelminthiques chez les nématodes du bétail ruminant européen, principalement associés à H. contortus et T. circumcincta [29], le rôle de la faune sauvage en tant que vecteurs de souches résistantes a été proposé. Alors que Chintoan-Uta et al. [17] ont conclu que les chevreuils ont le potentiel d'acquérir des H. contortus résistants à partir du bétail, Brown et al. [30] ont suggéré que les hôtes sauvages pourraient contribuer également à retarder la propagation en agissant comme une source de refuge non traitée. Cela a été confirmé dans une étude hongroise dans laquelle H. contortus était partagé par les moutons et les chevreuils, mais le génotype sensible homozygote était plus fréquent chez ces derniers [19]. Ainsi, même si la transmission de génotypes résistants d'H. contortus entre animaux domestiques et sauvages a été vérifiée expérimentalement sur un pâturage partagé, elle n'est pas garantie en dehors des élevages [25].

Premièrement, la probabilité de transmission croisée de parasites entre différentes espèces hôtes est affectée par la densité d'animaux infectés sur les pâturages partagés où ils partagent les mêmes ressources [3, 31]. Bien que certains parasites soient connus pour infecter des hôtes étroitement apparentés, il est en même temps bien établi qu'il peut y avoir des différences de sensibilité et de fécondité parasitaire chez différentes espèces hôtes. Par exemple, selon une étude expérimentale, le mouflon européen excrétait > 20 000 œufs de H. contortus par gramme de matières fécales 11 semaines après l'infection [25]. De plus, la capacité de développement et de survie des stades libres des parasites joue un rôle essentiel car ceux-ci sont essentiels dans le processus de transmission. Par exemple, une enquête canadienne sur l'écologie des stades libres des strongles chez les bovins a révélé qu'un grand nombre de larves restaient dans les matières fécales à la fin de la saison de pâturage, mais que les précipitations à court terme avaient un effet important sur la migration. des larves au pâturage [32]. En conséquence, les parasites transmis par les pâturages présentent des schémas d'infection saisonniers, qui sont très sensibles à la fois au changement climatique et à l'utilisation des terres. Comme d'autres organismes, les nématodes sont adaptés aux conditions de l'environnement local [33]. Ainsi, la sensibilité des stades de vie libre des différentes espèces a évolué différemment en réponse aux températures et aux niveaux d'humidité dans l'environnement. Par exemple, les larves infectantes de certaines espèces, comme Ostertagia spp. et Trichostrongylus spp., sont en général adaptés au froid et peuvent hiverner au pâturage s'ils ne sont pas ingérés la première année [34], alors que d'autres, comme H. contortus, semblent sensibles aux températures < − 3 ℃, même si ce espèce est répartie dans la région holarctique [35]. En bref, le risque de transmission croisée des nématodes entre la faune sauvage et les hôtes domestiques est également susceptible d'être influencé par la stratégie d'hivernage employée par les différentes espèces de parasites.

Traditionnellement, les communautés de nématodes dans la faune ont été identifiées par des critères morphologiques chez les vers mâles adultes récupérés à l'autopsie. Avec les progrès des technologies moléculaires, il est aujourd'hui possible d'utiliser des échantillons fécaux pour déterminer les genres et/ou espèces présents. Récemment, une méthode d'identification simultanée de tous les strongles possibles, qui sont les parasites les plus abondants et les plus diversifiés chez les ruminants du bétail, a été développée sur la base du séquençage de nouvelle génération de l'amplicon d'ADNr de l'espaceur 2 transcrit interne [36]. Cette technologie a également été utilisée pour étudier des échantillons de chevreuils en France [15] ainsi que d'autres ongulés sauvages aux États-Unis [28]. Les avantages les plus importants de cette approche sont une sensibilité et une spécificité accrues ainsi que la quantification impartiale de l'ensemble des communautés de nématodes parasites et l'atténuation des problèmes associés aux espèces cryptiques [36].

Actuellement, les connaissances sur les helminthes présents dans la faune suédoise sont limitées, car peu d'études nationales et systématiques ont été menées en mettant l'accent sur les nématodes parasites. A notre connaissance, il n'existe que deux études publiées : la première est basée sur des vers adultes prélevés sur l'ingesta de chevreuil (n = 306) et d'orignal (Alces alces) (n = 19) menée à la fin des années 1960 [ 24], tandis que le second est basé sur des échantillons d'orignaux morts ou affaiblis (n = 50) [37]. La présente enquête se concentre sur les espèces de cerfs dans les zones où se trouvent la plupart des élevages de moutons en Suède - chevreuils, daims et, dans une certaine mesure, également cerfs et mouflons (Ovis aries musimon). Les trois cervidés sont assez communs en Suède, mais le mouflon est rare [38]. Parmi ceux-ci, le chevreuil a la plus forte abondance en Suède et est présent depuis > 100 ans dans toute la zone d'échantillonnage. C'est le seul cervidé de l'île de Gotland. Les daims et les cerfs rouges ont augmenté sur le continent au cours des 30 dernières années dans le sud du pays (www.viltdata.se, hébergé par l'Association suédoise des chasseurs, 2022). Le mouflon est considéré comme une espèce exotique en Suède, et la dernière estimation de la population réalisée en 2005 a estimé la population à environ 1000 animaux [38, 39]. Dans la présente étude, nous avons étudié les communautés de némabiomes strongles chez lesdits hôtes sauvages afin de fournir des données de base pour mieux comprendre et évaluer le risque d'échange de parasites entre les ruminants sauvages et domestiques.

Avant la principale saison de chasse d'août à novembre 2019, les chasseurs ont été informés de l'étude via la presse de chasse et invités à y participer. Ceux qui ont accepté de participer ont reçu des instructions sur la façon de collecter et de stocker (+ 4 ℃) des échantillons fécaux du rectum de cerfs rouges, de daims, de chevreuils et de mouflons dans des sacs hermétiques à fermeture à glissière avant de les envoyer au laboratoire. Après que les échantillons aient été reçus à notre laboratoire par la poste ou par soumission directe, ils ont été stockés à court terme à + 4 ℃ avant un traitement ultérieur. Avec 29 échantillons supplémentaires de chevreuils de Vidilab AB, nous avons reçu au total 18 échantillons fécaux de cerfs rouges, 106 échantillons de daims, 125 échantillons de chevreuils et 13 échantillons de mouflons. Les sites où les animaux ont été (chassés et) échantillonnés étaient répartis dans tout le sud de la Suède (Fig. 1). Le nombre d'œufs fécaux a été analysé à l'aide d'un protocole McMaster modifié [40]. Des coprocultures ont été mises en place en utilisant les matières fécales restantes et les larves L3 ont été collectées en utilisant la méthode de la boîte de Pétri inversée comme décrit précédemment [41]. En plus de ces échantillons, nous avons également reçu des coprocultures L3 d'un laboratoire de diagnostic commercial. L'ADN total a été extrait des larves à l'aide du kit Nucleospin DNA tissue kit (Macherey-Nagel) selon le protocole du fabricant.

Carte des lieux d'échantillonnage dans le sud de la Suède. Sur l'île de Gotland (à gauche sur la figure), seuls les chevreuils sont présents

Chaque échantillon a été amplifié à l'aide des amorces d'ADN ribosomal de la région d'espacement transcrit interne 2 (ITS2) du nématode universel (NC1-NC2), qui ont été combinées avec des codes-barres uniques de 8 pb avant de les regrouper pour le séquençage. En bref, des réactions PCR de 50 µl ont été réalisées en double et nettoyées à l'aide de billes magnétiques AMPure XL. Les produits de PCR nettoyés ont été regroupés en quantités égales avant le séquençage sur la plate-forme de séquençage Pacific Biosciences avec la cellule SMRT V3 RSII au SciLifeLab, Uppsala, Suède. Pour plus de détails, voir Halvarsson et Höglund [23].

Chacun des pools de séquençage a été démultiplexé à l'aide de lima v2.4 (https://github.com/PacificBiosciences/barcoding) (lima reads.fq.gz barcodes.fasta demux.fastq -hifi-prefix SYMMETRICS). Le package DADA2 [42] dans R a été utilisé ici pour déduire les variants de séquence d'amplicon (ASV) à partir de l'ensemble de données séquencé. Tout d'abord, les lectures contenant des nucléotides non résolus ont été supprimées (maxN = 0). Deuxièmement, les amorces aux deux extrémités ont été retirées des séquences d'amplicon (dada2 :: removePrimers). Troisièmement, les séquences avec un nombre d'erreurs plus élevé que prévu (maxEE = 2) et les séquences <200 bp ont été supprimées tandis que les taux d'erreur de séquençage (learnErrors, errorEstimationFunction = PacBioErrfun) ont été estimés et utilisés pour corriger l'ensemble de données. Quatrièmement, les données d'échantillon ont été dérépliquées (derepFastq). Cinquièmement, les échantillons ont été déduits avec l'ensemble de données dérépliqué comme données d'entrée (dada). Enfin, les chimères ont été supprimées [removeBimeraDenovo(method = 'consensus')] et l'attribution taxonomique des ASV a été effectuée (assignTaxonomy) à l'aide de la base de données taxonomique des nématodes ITS2 (v1.2.0), téléchargée à partir de https://www.nemabiome.ca/its2 -database.html [36, 43]. Pour tenir compte des contaminations, les lectures singleton de chaque ASV, ainsi que les ASV avec un nombre de lectures < 0,5 % du total, par échantillon, ont été filtrées [44]. De plus, les échantillons avec < 200 lectures ont été retirés des analyses ultérieures [23]. L'outil de recherche d'alignement local de base (BLAST) disponible sur GeneBank (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/genbank/) a été utilisé pour vérifier l'attribution correcte des espèces et pour remplir les données taxonomiques manquantes pour les ASV non résolus en fonction de l'identité. . L'attribution d'ASV à des organismes autres que les nématodes parasites a été supprimée. L'attribution d'espèces à un ASV n'a été envisagée que si le pourcentage d'identité était ≥ 98,5 % de la séquence de référence. Toutes les lectures ASV identifiées à la même identité taxonomique (c'est-à-dire les espèces, selon la similarité de la séquence alignée avec la base de données de référence) ont été fusionnées. Ce regroupement d'espèces réduit des centaines/milliers d'ASV en une poignée d'espèces et constitue une étape importante dans l'analyse des némabiomes. Plus il y a d'ASV appartenant à la même espèce, plus cette espèce est génétiquement diversifiée. Par exemple, nous avons regroupé différents ASV en Trichostrongylus sp. A et Trichostrongylus sp. B basé sur la similarité des séquences et la meilleure séquence correspondante dans nos recherches BLAST. Enfin, l'ensemble de données final sur les espèces a été utilisé pour les analyses statistiques.

Toutes les analyses statistiques ont été menées dans R v4.2.0 (publié le 2022-04-22) [45]. La richesse en espèces a été calculée en additionnant toutes les espèces, et après avoir standardisé le nombre de lectures en fonction des fréquences relatives, les indices inverses de diversité alpha de Simpson et Shannon-Wiener ont été calculés à l'aide du package R vegan v2.5.7. Le package VennDiagram v1.7.1 a été utilisé pour créer le diagramme de Venn, tandis que le tracé UpSet a été créé avec le package ComplexUpset v1.3.3, où un seuil d'hôtes a été implémenté à n = 3 et combiné dans la Fig. 5. Les tracés ont été visualisés à l'aide de ggplot v3 .3.5.

Après filtrage et clustering ASV avec DADA2, 13/18 échantillons de cerfs rouges, 86/106 daims, 114/125 chevreuils et 12/13 échantillons de mouflons ont été retenus. Au total, 884 113 lectures ont été obtenues à partir des échantillons (en moyenne 3929, variant entre 202 et 7931 lectures par échantillon). Le regroupement des ASV a donné 916 ASV représentant 31 espèces de nématodes parmi lesquelles 26 (84%) ont été identifiées au niveau de l'espèce. La plus grande diversité a été trouvée chez le chevreuil (n = 24), suivi du daim (n = 19), du cerf élaphe (n = 20) et du mouflon (n = 10), et le nombre d'espèces différait significativement entre les hôtes ( Richesse en espèces GLMS, F = 4,44, df = 3, P = 0,0047). De plus, la diversité moyenne des espèces dans les échantillons de divers hôtes, telle que mesurée par les deux indices de diversité alpha, était significativement différente entre les groupes. Mouflon avait les valeurs de diversité les plus faibles, tandis que le cerf élaphe les plus élevées (GLMInverseSimpsons, F = 6,88, df = 3, P = < 0,0001 ; GLMShannon-Wiener, F = 5,93, df = 3, P = < 0,0001) (Fig. 2) . Parmi les espèces identifiées, neuf dominent : Chabertia ovina, Oesophagostomum venulosum, Ostertagia leptospicularis, Ostertagia sp., Spiculopteragia asymmetrica, Spiculopteragia boehmi, Spiculopteragia houdemeri, Trichostrongylus axei et Trichostrongylus sp. B. Ensemble, ces neuf espèces représentaient 837 464 (94,7 %) lectures et formaient 627 (68 %) ASV (tableau 1 et figure 3).

Parcelles de diversité parasitaire pour les quatre espèces hôtes. Richesse spécifique pour les quatre espèces hôtes (A), où le plus grand nombre d'espèces de parasites a été trouvé chez un cerf élaphe individuel. L'indice de diversité de Simpson inverse (B) et l'indice de Shannon-Wiener H' (C) sont deux mesures différentes de la diversité alpha pour l'espèce hôte. Les boxplots à l'intérieur des graphiques de violon affichent des valeurs médianes

Diagramme à barres récapitulatif de la composition des espèces. Fréquences moyennes de la composition du némabiome pour les quatre espèces hôtes où Trichostrongylus axei est un parasite commun chez tous les hôtes

En revanche, le mouflon présentait le plus grand nombre d'œufs de nématodes par gramme (EPG) d'excréments (EPG moyen : 517, SD = 392), suivi du chevreuil (EPG moyen : 152, SD = 237), du daim (EPG moyen : 68 , SD = 108) et le cerf élaphe, qui en avait le moins (EPG moyen : 7, SD = 19) (Fig. 4A). La richesse en espèces parasites n'a pas été affectée par l'EPG (GLM : t = 28,74, df = 187, P = 0,086), ni la quantité d'échantillons fécaux traités pour la coproculture (GLM : t = 10,72, df = 54, P = 0,54) ( Fig. 4B, C).

Effets de l'EPG et de l'échantillon fécal sur la richesse en espèces. La plupart des échantillons avaient un faible EPG, mais le mouflon avait en moyenne le nombre d'EPG le plus élevé (A). La richesse spécifique a augmenté avec un EPG plus élevé (B), mais l'échantillon fécal pour les coprocultures n'a pas affecté la richesse spécifique (C)

Le nombre d'hôtes infectés par une espèce particulière variait selon les espèces hôtes. Les trois espèces les plus répandues chez le chevreuil étaient : O. leptospicularis (82 %), S. boehmi (62 %) et Trichostrongylus sp. B (50 %) ; chez le daim : Ostertagia sp. (49 %), S. asymétrique (67 %) et T. axei (42 %) ; chez le cerf élaphe : O. leptospicularis (33 %), S. asymmetrica (67 %) et T. axei (42 %) ; chez le mouflon : O. leptospicularis (38 %), Teladorsagia circumcincta (62 %) et T. axei (92 %). Pour plus de détails sur la présence et l'abondance relative de toutes les espèces de parasites dans chaque espèce hôte, voir le tableau 1.

Après avoir rejoint différents ASV appartenant à la même espèce (c'est-à-dire en effectuant un regroupement d'espèces) sur la base de la similarité de NCBI BLAST, nous avons trouvé 31 taxons uniques. Six espèces (19 %) étaient partagées par toutes les espèces hôtes : Oesophagostomum venulosum (à faible abondance relative chez les cervidés, 2–9 % et insignifiante chez les mouflons, < 1 %), O. leptospicularis (faible à modérée chez tous les hôtes, 1,5– 30 %), Ostertagia sp. (insignifiant chez le chevreuil et le mouflon, < 1 %, et faible chez le daim et le cerf élaphe, 8 et 9 %), S. asymmetrica (insignifiant chez le chevreuil et le mouflon, < 1 % et modéré chez le daim et le cerf élaphe, 24 et 48%), Teladorsagia circumcincta (insignifiant chez tous les hôtes, < 1%) et T. axei (niveaux élevés chez le mouflon, 84% mais également faibles à modérés chez les autres hôtes, 10–26%) (Fig. 5). Trichostrongylus axei était l'une des espèces les plus diversifiées génétiquement en fonction du nombre d'ASV. Il semble également être un généraliste, car les 12 ASV les plus courants ont été trouvés dans toutes les espèces hôtes.

Spécificité de l'hôte et composition de la communauté. Le diagramme de Venn dans le coin supérieur gauche montre le nombre d'espèces de parasites communes et uniques dans les quatre espèces hôtes. Six espèces étaient partagées par tous les hôtes (Oesophagostomum. venulosum, O. leptospicularis, Ostertagia sp., Spiculopteragia asymmetrica, Teladorsagia circumcincta et Trichostrongylus axei). Le diagramme bouleversé montre les combinaisons de parasites qui peuvent être trouvées dans au moins trois hôtes, où la combinaison la plus courante (Spiculopteragia asymmetrica et Ostertagia sp.) a été trouvée chez 13 hôtes daims. Le parasite le plus communément identifié, Ostertagia leptospicularis, a été trouvé chez 136 hôtes

Chez les cervidés, 13 (42 %) espèces de parasites étaient communes à au moins deux des espèces hôtes, qui n'ont pas été trouvées chez le mouflon. Il s'agit de : Chabertia ovina (à faible prévalence chez le daim et modérée chez le chevreuil, 1 % et 26 %), Coronocyclus coronatus (faible prévalence chez le chevreuil et le daim, 1 % et 2 %), Cyathostomum catinatum (faible prévalence chez chevreuils et cerfs rouges, 4 % et 6 %), Cylicocyclus nassatus (faible prévalence chez les chevreuils et daims, 6 % et 1 %, et modérée chez les cerfs rouges, 17 %), Cylicostephanus calicatus (faible prévalence chez tous, 1 à 6 %), Cylicostephanus longibursatus (faible prévalence chez le daim et le chevreuil, 1 % et 4 %), Cylicostephanus minutus (à faible prévalence chez le chevreuil et le chevreuil, 2 % et 6 %), Dictyocaulus sp. (prévalence faible à modérée chez tous, 2–11 %), Haemonchus contortus (prévalence faible à modérée chez tous, 2–17 %), Oesophagostomum dentatum (prévalence faible chez tous, 2–11 %), S. boehmi (à un prévalence élevée chez le chevreuil, 62 %, mais faible à modérée chez le daim et le cerf élaphe, 8 % et 22 %), Trichostrongylus sp. A (faible prévalence chez tous, 2 à 6 %) et Trichostrongylus sp. B (à une prévalence élevée chez le chevreuil, 50 % mais à une prévalence faible à modérée chez le jachère et le cerf élaphe, 4 à 11 %) (tableau 1).

De plus, nous avons identifié dix espèces (32%) qui n'ont été trouvées que chez une seule espèce hôte, dont deux chez le mouflon (Cooperia oncophora et Muellerius capillaris), trois chez le cerf élaphe (Cylicostephanus goldi, Elaphostrongylus rangiferi, Strongylus vulgaris) et cinq chez le chevreuil (Cylicocyclus ashworthi, Cylicocyclus leptostomus, Mazamastrongylus dagestanica, Ostertagia ostertagi, Trichostrongylus colubriformis), tandis que le daim n'avait pas d'espèce unique. (Fig. 5). Cependant, la plupart d'entre eux étaient rares et n'ont été trouvés que chez quelques individus hôtes, à l'exception de M. dagestanica, qui a été trouvé chez pas moins de 11 des 125 (9%) et à une abondance relative moyenne de 14% (variant entre 0,1 et 98%) chez le chevreuil.

Étant donné que les ruminants sauvages peuvent servir de réservoirs pour certains nématodes, ils peuvent jouer un rôle clé dans la formation de la répartition spatiale des communautés de nématodes dans le bétail de pâturage domestique. Outre le fait que la connaissance de la diversité biologique des parasites chez les hôtes sauvages présente un intérêt biologique général, cela justifie l'étude de la composition en némabiome des ongulés sauvages d'un point de vue vétérinaire. Dans la présente étude, qui porte sur le rôle de certains animaux sauvages agissant comme réservoirs des nématodes strongles chez le mouton, nous avons identifié 31 espèces dont 24 (77%) chez le chevreuil, 19 (61%) chez le daim, 20 (65% ) chez le cerf élaphe et 10 (32%) chez le mouflon, en utilisant le séquençage du némabiome, réalisé sur des échantillons fécaux en culture contenant des larves de nématodes. Parmi les espèces identifiées, seulement 15 (48 %) composaient > 99 % des lectures récupérées. Les trois espèces les plus communes étaient : O. leptospicularis, S. boehmi et Trichostrongylus sp. B chez le chevreuil ; S. asymétrique, Ostertagia sp. et T. axei chez les daims; O. leptospicularis, S. asymmetrica et T. axei chez le cerf élaphe et O. leptospicularis, T. circumcincta et T. axei chez le mouflon. Une fois fusionnés, ceux-ci représentaient 85% du nombre total de lectures. Il est particulièrement intéressant de noter qu'en plus de T. axei, nous avons également identifié quatre espèces, qui ont été récemment signalées chez les ovins domestiques, dans la même région géographique [23, 44]. Parmi ceux-ci, seul T. axei a été trouvé à des niveaux faibles à élevés chez les hôtes sauvages. En revanche, les estimations de l'abondance relative des espèces connues chez les ovins (C. ovina, H. contortus, O. venulosum et T. circumcincta) étaient insignifiantes à faibles et/ou absentes chez certains hôtes fauniques. Combinés, ces résultats suggèrent que les ongulés étudiés peuvent jouer un rôle dans la propagation des nématodes parasites dans les pâturages où paissent le bétail domestique. Cependant, étant donné que les profils de némabiome chez les moutons domestiques et les hôtes sauvages étudiés semblent si différents, cela semble peu probable. Pourtant, le risque de transmission croisée, par exemple de H. contortus, ne peut être ignoré.

Comme l'ont souligné Poulin et Mouillot [46], la spécificité d'hôte des parasites helminthes augmente avec la diminution de la distinction taxonomique entre leurs espèces hôtes. Sur 31 espèces identifiées dans notre étude, 21 (68%) se trouvaient dans plus d'un type d'hôte, tandis que 10 (32%) se trouvaient dans une seule espèce hôte. Cependant, seules six espèces (O. venulosum, O. leptospicularis, Ostertagia sp., S. asymmetrica, T. circumcincta et T. axei) ont été trouvées à des abondances relatives variables chez les quatre hôtes fauniques. Ceci est en accord avec Wyrobisz-Papiewska et al. [47], qui, sur la base d'une approche combinée morphologique et moléculaire, a conclu que par exemple O. leptospicularis est un généraliste chez les hôtes cervidés et bovidés. De même, il a été montré que T. axei est un généraliste [27]. Par contre, six autres espèces (C. calicatus, H. contortus, O. dentatum, S. asymmetrica et Trichostrongylus sp. B) ont également été identifiées, qui n'étaient partagées que par tous les cervidés mais pas par les mouflons. Ainsi, selon nos données, le nombre d'espèces partagées entre les cervidés était supérieur à celui des mouflons. Ceci est en accord avec [3], qui a déclaré que les helminthes spécialisés ont tendance à se produire dans une paire d'espèces de ruminants étroitement apparentées. Bien que O. leptospicularis et T. axei aient été parmi les espèces les plus fréquemment représentées chez toutes les espèces hôtes incluses dans l'étude, les cervidés étaient plus fréquemment infectés par des nématodes bien connus qui sont spécifiques à la faune, comme ceux du genre Spiculopteragia et deux Trichostrongylus non identifiés. spp. En revanche, les quelques mouflons étaient principalement infectés par des nématodes qu'ils partagent avec les moutons tels que Oesophagostomum spp., T. circumcincta et T axei, bien que d'autres tels que S. asymmetrica, S. houdemeri et Ostertagia sp. ont également été partagés avec les cerfs.

Étonnamment, le mouflon, contrairement aux cervidés de la présente étude, n'a pas été infecté par H. contortus, qui est un parasite qui survit principalement les hivers à l'intérieur de son hôte sous forme de larves arrêtées en Suède [48]. Comme il est bien connu que le mouflon est plus sensible à H. contortus que les cervidés [25], il est probable que nous n'ayons pas identifié cette espèce dans notre jeu de données en raison de la taille limitée de l'échantillon pour cet hôte (n = 12). Néanmoins, l'observation est conforme à Balicka-Ramisz et al. [49], qui n'a pas non plus trouvé d'H. contortus chez le mouflon dans une étude annuelle menée à travers la Pologne. En revanche, il était répandu chez les mouflons de la région alpine en Italie [14] et en Espagne [50]. Au contraire, nous avons trouvé H. contortus chez les chevreuils, les daims et les cerfs rouges. Cette découverte est cohérente avec certaines études [16, 18, 20, 21, 51] mais pas avec d'autres, où entre 20% et plus de la moitié des animaux examinés étaient infectés par H. contortus [11, 13, 17, 19]. Bien que l'abondance relative de H. contortus soit insignifiante chez tous les hôtes, nous avons constaté que la prévalence chez le cerf élaphe était plus élevée que chez le chevreuil et le daim. De plus, en accord avec la présente étude, il apparaît que H. contortus est en général plus rare que T. axei chez les cervidés [16, 20, 21, 52]. Fait intéressant, dans la présente étude, nous avons constaté que T. axei était l'un des parasites les plus répandus avec 38 % des chevreuils, 42 % des daims, 50 % des cerfs rouges et 92 % des mouflons infectés. Ceci est en accord avec Bolukbas et al. (2012) et Chintoan-Uta et al. [17], qui ont rapporté des estimations de prévalence de T. axei chez le chevreuil entre 67 et 80 %. Nos chiffres de prévalence pour T. axei présentés ici (38 %) sont également plus élevés que ceux rapportés précédemment pour le chevreuil en Suède (11 %) [24], ainsi que dans certains autres pays européens [16, 18, 20]. De plus, nos chiffres actuels pour les cerfs rouges et les daims (50 % et 42 %, respectivement) sont plus élevés que ceux d'autres études (1 à 20 %) [14, 17, 18, 21, 50, 53]. En tout cas, si les hôtes sauvages de notre enquête agissent bien comme réservoirs, il semble contradictoire que T. axei, contrairement à H. contortus, soit inhabituel chez les moutons domestiques de la même région. Dans notre étude, nous avons constaté que T. axei était l'espèce dominante chez les mouflons, alors qu'elle était beaucoup moins répandue chez les cerfs hôtes. Les 12 haplotypes (ASV) avec les nombres de lecture les plus élevés ont été trouvés dans toutes les espèces hôtes, soutenant l'idée que T. axei est un véritable généraliste. Cependant, comme le suggèrent Walker et Morgan [1], la transmission réelle des nématodes entre la faune et le bétail n'est pas garantie simplement par le fait que la même espèce de parasite est présente dans plusieurs hôtes. Des études de population similaires à celles d'Archie et Ezenwa [27], qui ont examiné la variation génétique également dans d'autres régions génétiques que ITS2 de différents isolats du même parasite provenant de plusieurs espèces hôtes, sont par conséquent nécessaires avant de tirer des conclusions plus définitives sur le rôle réel de la faune. les hôtes peuvent être dessinés.

Une bonne identification des parasites chez les différentes espèces hôtes est bien sûr fondamentale pour comprendre les possibilités de transmission croisée entre eux. Même si certains membres, comme ceux de la superfamille des Trichostrongylidae, semblent à première vue assez spécifiques à une espèce ou à une famille d'hôtes, d'autres s'observent chez une grande variété d'espèces hôtes. Comme suggéré par Suarez et Cabaret [57], la spécificité de l'hôte et l'environnement jouent tous deux un rôle important dans la formation de la composition des espèces, même si l'impact de chaque facteur n'est pas facilement évalué. Comme il est parfois difficile de distinguer des espèces étroitement apparentées uniquement sur la base de caractéristiques morphologiques, une confirmation par des méthodes moléculaires est généralement requise [54]. En effet, il existe des preuves solides de la présence de morphes parmi plusieurs membres de la famille des Trichostrongylidae. Il existe, par exemple, des preuves génétiques que T. circumcincta, Teladorsagia trifurcata et Teladorsagia davtiani, qui ont été décrites chez un large éventail d'hôtes sauvages et domestiques, sont une seule espèce [55]. Les données génétiques impliquent également que S. asymmetica et Spiculopteragia quadrispiculata constituent des variantes morphologiquement distinctes d'une même espèce [56]. De même, il a été suggéré que O. colchidae et O. leptospicularis représentent une seule paire d'espèces [57]. Cependant, il existe également des preuves solides suggérant que O. leptospicularis est une espèce cryptique, car il a été démontré expérimentalement que la souche sauvage se distingue de la souche bovidée [47]. De plus, l'hybridation entre des espèces étroitement apparentées se produit parfois, par exemple entre Haemonchus spp. pendant les conditions de pâturage communal sous les tropiques [58]. Combinés, ces phénomènes (espèces polymorphes et cryptiques, hybridation) semblent fréquents chez les nématodes trichostrongylidés. Ceci est illustré dans notre étude car les espèces identifiées étaient représentées par plusieurs ASV (voir tableau 1). Cela complique à son tour les comparaisons de nos résultats actuels avec ceux d'études de prévalence antérieures sur la composition spécifique des nématodes chez les cervidés européens. En effet, la plupart des études européennes sont basées sur des méthodes traditionnelles, à l'exception de celle de Beaumelle et al. [15], dans lequel l'identification des espèces dans les échantillons de chevreuils était plutôt basée sur une approche similaire d'analyse des némabiomes.

Lorsque nous avons comparé notre ensemble de données sur le némabiome ITS2 avec celles des chevreuils en France [59], les résultats se confirmaient principalement, mais ils différaient également à certains égards. Par exemple, C. ovina, O. leptospicularis, O. venulosum et T. axei étaient parmi les plus répandus dans les deux études sur les chevreuils. De plus, seuls certains animaux étaient infectés par H. contortus ou T. circumcincta dans les deux études. Une différence, cependant, est que bien que nous ayons identifié à la fois S. boehmi (prévalence = 62 % ; 25 % des lectures) et S. asymmetrica (prévalence = 12 % ; 8 % des lectures), ces espèces ne sont pas identifiées dans le étude française. Cependant, S. boehmi est un parasite bien connu des chevreuils aux Pays-Bas [16] et en Pologne [18], ce qui est conforme à notre découverte. Nous avons également constaté que S. boehmi était présent à la fois chez les daims et les cerfs rouges. Si S. asymmetrica est généralement l'espèce de ce genre associée à ces deux cervidés, comme dans notre étude, elle a également été décrite chez le chevreuil [18, 53, 60, 61]. En effet, selon notre analyse, S. asymmetrica était représenté par 50 % des lectures chez le daim et 28 % des lectures chez le cerf élaphe. De plus, 4 à 5 % des lectures de ces hôtes correspondaient à S. houdemeri. Bien que ce parasite soit principalement connu d'un large éventail de cervidés indigènes en Extrême-Orient, il a été décrit en détail par des outils morphologiques et moléculaires à partir de spécimens récupérés sur des cerfs sika (Cervus nippon) au Japon [62]. Récemment, S. houdemeri a été décrit comme un parasite invasif avec des rapports de cas de cerfs sika en Autriche et en Allemagne, mais on sait également qu'il a été établi parmi les chevreuils sauvages, les daims et les cerfs rouges en République tchèque [9 ].

Une autre différence par rapport à l'étude de Beaumelle et al. [15] est que nous n'avons pas identifié B. trigonocephalum. Cependant, en France, cette espèce n'a été trouvée qu'en faible abondance relative dans une seule localité. De plus, contrairement à Beaumelle et al. [15], nous avons détecté Mazamastrongylus dagestanica qui, comme S. houdemeri, a ses origines dans la région du Caucase. Mazamastrongylus dagestanica était autrefois connu sous le nom de Spiculopteragia alcis et était alors considéré comme un parasite typique du chevreuil et de l'orignal, bien que la description morphologique originale ait été réalisée sur des spécimens de moutons [63]. Dans notre étude, cette espèce a été retrouvée exclusivement chez le chevreuil (9%). Fait intéressant, dans une étude suédoise plus ancienne des années 1970, la prévalence de S. alcis était de 38 % chez le chevreuil et de 100 % chez l'orignal [24]. De plus, nous avons identifié neuf espèces de strongles que l'on trouve habituellement chez les chevaux. Cependant, lorsque les données sont combinées, ces taxons ne représentent que 1,4 % du nombre total de lectures. Ainsi, cela peut être dû à une contamination en laboratoire ou à des artefacts de séquençage.

Bien qu'il existe peu d'autres moyens rentables d'échantillonnage et d'identification objective des nématodes sauvages, comme l'ont indiqué Beaumelle et al. [15], un inconvénient de l'approche du némabiome est que les données de séquence pour les nématodes sauvages sont soit manquantes, soit fortement sous-représentées dans les bases de données courantes. Ceci est également évident dans notre analyse, où les différentes espèces sont représentées par entre 1 et 173 ASV (tableau 1). Les deux espèces avec le plus d'ASV dans notre étude sont O. leptospicularis et T. axei, tandis que O. ostertagi et Cooperia sp. par seulement deux et un ASV, respectivement. De plus, comme Beaumelle et al. [15], nous n'avons pas pu identifier l'espèce pour certains ASV. Pourtant, dans notre étude, jusqu'à 26 des 31 (84%) clusters ASV ont été attribués au niveau de l'espèce. Néanmoins, la taxonomie de l'une des espèces les plus communes que nous avons trouvées chez le chevreuil, Trichostrongylus sp. B n'est pas tout à fait clair et nécessite donc une enquête plus approfondie. Quoi qu'il en soit, le séquençage des némabiomes est une méthode précieuse pour l'évaluation objective de la diversité et de la richesse des nématodes sauvages, même si la méthode n'est pas exempte d'inconvénients. Par exemple, dans certains cas, l'identification correcte des espèces a échoué parce que des séquences de référence manquaient dans les bases de données publiques (c'est-à-dire un membre chacun dans les genres Dictyocaulus, Cooperia et Ostertagia et deux dans le genre Trichostrongylus).

Une autre limite de notre étude est que le nombre d'échantillons par hôte examiné variait beaucoup chez le mouflon (n = 13) et le cerf rouge (n = 18), étant moins bien étudié que le daim (n = 106) et le chevreuil ( n = 125). Ainsi, en raison du faible nombre d'échantillons de certaines espèces hôtes, nous ne pouvons pas exclure que nous ayons manqué certaines espèces, comme H. contortus chez le mouflon. Il est également bien connu que la sensibilité aux infections par les nématodes diffère à la fois entre et même au sein d'une même espèce hôte. Par exemple, en France, les hommes adultes avaient des infections plus lourdes que les juvéniles et les femmes adultes [64]. De même, chez les cerfs rouges du centre de l'Espagne, l'occurrence et l'intensité du parasitisme de la caillette étaient plus élevées chez les animaux plus âgés, en particulier chez les mâles [65]. Cependant, seul le sexe a montré un impact sur la charge de nématodes chez les chevreuils pendant la saison de chasse dans le nord-ouest de la péninsule ibérique avec des charges plus élevées chez les mâles [20]. En revanche, les faons des daims avaient un nombre de vers significativement plus élevé que les jeunes d'un an, mais il n'y avait pas de différence entre les sexes [60]. De même, la diversité alpha des communautés parasitaires chez le chevreuil ne diffère pas entre les sexes en France [15]. De plus, il existe des tendances saisonnières dans le nombre d'œufs fécaux. Par exemple, un schéma bimodal d'intensité de l'infection par les nématodes gastro-intestinaux a été observé chez les daims de la péninsule ibérique [65]. Ainsi, l'absence ou la faible présence de certaines espèces pourrait également être due à une hypobiose. D'autre part, ni l'EPG ni la quantité d'échantillons pour les coprocultures n'ont affecté l'abondance des espèces. Néanmoins, étant donné que les échantillons que nous avons étudiés ont été principalement obtenus auprès de chasseurs pendant la saison de chasse en automne, il ne peut être exclu que la saison ait affecté le résultat. Néanmoins, nous avons identifié 31 espèces, dont la majorité (68 %) se trouvaient dans plus d'un type d'hôte.

Dans cette étude, nous avons étudié les némabiomes de quatre hôtes sauvages en Suède. Nous avons constaté que T. axei était l'espèce la plus couramment identifiée, contrairement à notre étude précédente sur les moutons, où H. contortus et T. circumcincta étaient les plus abondants. Sur la base de nos découvertes, nous pouvons conclure que les animaux sauvages en Suède sont infectés par des espèces qui peuvent théoriquement être transmises aux moutons. Cependant, nous évaluons que le risque que cela se produise est faible car les profils de némabiome entre les espèces hôtes sont si différents. En plus de plusieurs nématodes typiques de la faune, le parasite invasif S. houdemeri a été trouvé pour la première fois en Suède chez le daim, le cerf élaphe et le mouflon alors qu'Ashworthius sidemi était absent. Nous concluons que l'analyse des némabiomes est un outil puissant puisque nous avons pu identifier 31 espèces. Quelques-uns n'ont pas pu être attribués au niveau de l'espèce. Pour l'avenir, il est donc important/nécessaire de séquencer des spécimens identifiés morphologiquement pour améliorer encore la délimitation des espèces en utilisant l'approche d'analyse des némabiomes dans la faune.

Les ensembles de données utilisés et/ou analysés au cours de la présente étude sont disponibles auprès de l'auteur correspondant sur demande raisonnable. Les données brutes ITS2 sont disponibles dans la base de données BioStudies (http://www.ebi.ac.uk/biostudies) sous le numéro d'accession S-BSST527.

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Les auteurs remercient tous les chasseurs et Vidilab AB d'avoir fourni des échantillons pour cette étude. En outre, les auteurs reconnaissent le soutien du SLU Metabarcoding Laboratory (UMBLA) pour la création de bibliothèques de séquençage et du National Genomics Infrastructure (NGI)/Uppsala Genome Center et UPPMAX pour leur assistance dans le séquençage parallèle massif et l'infrastructure informatique. Les travaux effectués au NGI/Uppsala Genome Center ont été financés par RFI/VR et Science for Life Laboratory, Suède. Les silhouettes d'animaux pour le résumé graphique ont été téléchargées à partir de phylopic.org où Anthony Caravaggi a créé l'image du daim sous la licence Creative Commons Attribution-NonCommercial-ShareAlike 3.0 Unported, http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/3.0/ ; Steven Traver a créé la photo du mouflon, Ferran Sayol les photos du cerf rouge et du chevreuil sous la licence Public Domain Dedication 1.0, http://creativecommons.org/publicdomain/zero/1.0/. La figure 1 a été créée à l'aide des données vectorielles de Natural Earth.

Financement en libre accès fourni par l'Université suédoise des sciences agricoles. Ce travail a été soutenu par Formas, Suède, à JH [numéro de subvention 2018-02888].

Département des sciences biomédicales et de la santé publique vétérinaire, Université suédoise des sciences agricoles, 7036, 750 05, Uppsala, Suède

Peter Halvarsson, Paulius Baltrušis & Johan Höglund

Département d'écologie, Université suédoise des sciences agricoles, Station de recherche sur la faune de Grimsö, 739 93, Riddarhyttan, Suède

Petter Kjellander

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JH, PH et PK ont conçu l'étude. PH et PK ont organisé et collecté les échantillons auprès des chasseurs, et PH a analysé les données et produit tous les graphiques. PB a effectué un démultiplexage d'échantillons. JH a effectué les recherches documentaires et a rédigé le projet original avec l'aide de PH. PK a fourni des détails sur les hôtes cervidés. Tous les auteurs ont ensuite examiné le manuscrit et ont approuvé la version finale. Tous les auteurs ont lu et approuvé le manuscrit final.

Correspondance avec Peter Halvarsson.

Aucune autorisation éthique n'était nécessaire pour cette étude car les parasites ont été prélevés sur des animaux tués lors de chasses régulières et envoyés pour des diagnostics vétérinaires de routine.

N'est pas applicable.

Les auteurs déclarent n'avoir aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Halvarsson, P., Baltrušis, P., Kjellander, P. et al. Communautés parasites de némabiomes strongles chez les ruminants sauvages en Suède. Vecteurs parasites 15, 341 (2022). https://doi.org/10.1186/s13071-022-05449-7

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Reçu : 04 juillet 2022

Accepté : 26 août 2022

Publié: 27 septembre 2022

DOI : https://doi.org/10.1186/s13071-022-05449-7

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